Assimetria cerebral na percepção de expressões faciais de valência positiva e negativa por Nelson Torro Alves - Versão HTML

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UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO

FACULDADE DE FILOSOFIA, CIÊNCIAS E LETRAS DE RIBEIRÃO PRETO

DEPARTAMENTO DE PSICOLOGIA E EDUCAÇÃO

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PSICOBIOLOGIA

ASSIMETRIA CEREBRAL NA PERCEPÇÃO DE EXPRESSÕES

FACIAIS DE VALÊNCIA POSITIVA E NEGATIVA

Nelson Torro Alves

Tese apresentada à Faculdade de Filosofia,

Ciências e Letras de Ribeirão Preto - USP,

como parte das exigências para obtenção

do título de Doutor. Área: Psicobiologia.

Ribeirão Preto - SP

2008

UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO

FACULDADE DE FILOSOFIA, CIÊNCIAS E LETRAS DE RIBEIRÃO PRETO

DEPARTAMENTO DE PSICOLOGIA E EDUCAÇÃO

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PSICOBIOLOGIA

ASSIMETRIA CEREBRAL NA PERCEPÇÃO DE EXPRESSÕES

FACIAIS DE VALÊNCIA POSITIVA E NEGATIVA

Nelson Torro Alves

Orientador: Sérgio Sheiji Fukusima

Tese apresentada à Faculdade de Filosofia,

Ciências e Letras de Ribeirão Preto - USP,

como parte das exigências para obtenção

do título de Doutor. Área: Psicobiologia.

Ribeirão Preto - SP

2008

Autorizo a reprodução e/ou divulgação total ou parcial da presente obra, por qualquer

meio convencional ou eletrônico, desde que citada a fonte.

Ficha Catalográfica

Alves, Nelson Torro

Assimetria cerebral na percepção de expressões faciais de

valência positiva e negativa. Ribeirão Preto, 2008. 146 p. : il.; 30cm

Tese apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras

de Ribeirão Preto/USP - Departamento de Psicologia e Educação. Área

de concentração: Psicobiologia.

Orientador: Prof. Dr. Sérgio Sheiji Fukusima

1. Expressões faciais

2. Assimetria cerebral

3. Emoção

FOLHA DE APROVAÇÃO

Nelson Torro Alves

Assimetria cerebral na percepção de expressões faciais de valência positiva e negativa

Tese apresentada à Faculdade de Filosofia,

Ciências e Letras de Ribeirão Preto - USP,

como parte das exigências para obtenção

do título de Doutor. Área: Psicobiologia.

Aprovado em:

Banca Examinadora

Prof. Dr. Sérgio Sheiji Fukusima (Orientador)

Instituição: FFCLRP - Universidade de São Paulo. Assinatura:____________________

Prof. Dr. José Aparecido da Silva

Instituição: FFCLRP - Universidade de São Paulo. Assinatura:____________________

Prof. Dra. Cristina Marta Del-Ben

Instituição: FMRP - Universidade de São Paulo. Assinatura:______________________

Prof. Dr. Norberto Cysne Coimbra

Instituição: FFCLRP - Universidade de São Paulo. Assinatura:____________________

Prof. Dr. Jesus Landeira-Fernandez

Instituição: Pontifícia Universidade Católica - RJ. Assinatura:_____________________

Para Simone, com todo o meu amor.

AGRADECIMENTOS

Ao meu professor e orientador Sérgio Sheiji Fukusima, por todo o apoio,

estímulo e atenção que me ofereceu ao longo dos anos da pós-graduação.

Ao professor Antonio Aznar Casanova, por haver me recebido durante o período

do Doutorado Sandwich e fornecido as melhores condições de trabalho na Universidade

de Barcelona

Aos professores Silvio Morato de Carvalho, Cristina Marta Del-Ben e Norberto

Cysne Coimbra, por suas valiosas sugestões no exame de qualificação, que me ajudaram

a aprimorar a qualidade do trabalho.

Aos colegas do laboratório de Psicofísica e Percepção, que foram sempre

atenciosos e prestativos ao longo desse tempo, Ana Irene, Luciana Maria, Lina Maria,

Leonardo, Bruno, Amélia, Kátia Maria, Patrícia, Adriana, Joseane, Junior, Carlo e

Mikael.

Aos colegas da Universidade de Barcelona, Hans Super, Matthias Keil, Antoní

Rodriguez e Estela Càmara, pela ajuda no desenvolvimento do trabalho.

Ao técnico Igor, por sua importante assessoria com os computadores e outros

problemas de ordem prática do laboratório.

As secretárias Renata Vicentini, Regina Teles e Maria Inês Joaquim, pela sua

atenção e disposição em atender minhas solicitações na pós-graduação.

Ao amigo João Paulo, por sua prestimosa assessoria nos assuntos da língua

inglesa e sua disposição em revisar meus textos e artigos.

Aos amigos Ildebrando, Graziela, Carlos, Thaís, Mônica, Rômulo, Alex, Caio,

Toichiro e Boi pela ajuda nos mais diversos níveis.

Ao CNPq, pelas bolsas concedidas para a realização do Doutorado no Brasil e

no exterior.

Aos meus familiares e amigos, que muito me apoiaram ao longo desse período:

Tia Neuza, Tio Zé, Taís, Maisa, Marcel, Tio Luiz, Ângela, Tia Lisa, Tia Ivone, Dona

Beth e Seu Luíz, Juliana, Tia Nair e Seu Frederico, Tia Zeca e Wanderley, Gustavo e

Gisele.

Ao meu irmão Leandro, por sua amizade e importante apoio no Brasil e no

exterior.

Aos meus pais, Nelson e Betty, pelo amor e a atenção que sempre me dedicaram

ao longo da vida.

Eigentlich weiss man nur wenn man wenig weiss; mit dem Wissen wachst des Zweifel.

Conhecemos com precisão somente quando sabemos pouco,

com o conhecimento, a dúvida aumenta.

Johann Wolfgang Von Goethe

RESUMO

ALVES, N. T. Assimetria cerebral na percepção de expressões faciais de valência

positiva e negativa. 2008. 146 f. Tese (Doutorado) - Faculdade de Filosofia, Ciências e

Letras de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, São Paulo, 2008.

A técnica de campo visual dividido foi utilizada na análise dos padrões de assimetria

cerebral para a percepção de expressões faciais de valência positiva e negativa. Oitenta

universitários destros (65 mulheres, 15 homens) foram distribuídos em cinco grupos

experimentais com o objetivo de se investigar separadamente a percepção de expressões

de alegria, medo, surpresa, tristeza e da face neutra. Em cada apresentação de estímulo,

uma face alvo e uma face distratora eram apresentadas à direita ou à esquerda de um

ponto de fixação localizado no centro da tela do computador. O tempo de apresentação

dos estímulos foi de 150 ms e os participantes tiveram que determinar o lado (esquerdo

ou direito) em que havia sido apresentada a face alvo, utilizando um mouse para

responderem aos estímulos. As análises estatísticas de tempo de reação e erros de

julgamento indicaram não haver diferenças entre o desempenho de homens e mulheres

na tarefa experimental. Expressões faciais de alegria e medo foram identificadas mais

rapidamente quando apresentadas no campo visual esquerdo, indicando uma possível

vantagem do hemisfério direito na percepção destas emoções. Menores tempos de

reação e erros de julgamento foram observados para as condições de pareamento em

que faces emocionais foram apresentadas no campo visual esquerdo e faces neutras no

campo visual direito. A análise dos pareamentos entre faces indicou que faces neutras e

de alegria são percebidas mais rapidamente e com maior acerto que faces de medo e

tristeza. Embora não tenha havido uma vantagem do hemisfério direito para a percepção

de todas as expressões faciais, os resultados deste estudo tendem a concordar com a

hipótese do hemisfério direito para o processamento emocional.

Palavras-chave: assimetria cerebral, expressões faciais, emoção, percepção de faces,

lateralidade, valência.

ABSTRACT

ALVES, N. T. Brain asymmetry in perception of positive and negative facial

expressions. 2008. 146 f. Thesis (Doctoral) - Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras

de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, São Paulo, 2008.

The divided visual field technique was used to analize the patterns of brain asymmetry

in the perception of positive and negative facial expressions. Eighty undergraduate

students (65 female, 15 male) were distributed in five experimental groups in order to

investigate separately the perception of expressions of happiness, surprise, fear, sadness,

and neutral. In each trial, a target and a distractor expression were presented in a

computer screen during 150 ms and participants had to determine the side (left or right)

on which the target expression was presented using a mouse to respond to the stimuli.

Time reaction and judgment errors analysis showed no differences between men and

women’s performance in experimental task. Results indicated that expressions of

happiness and fear were identified faster when presented on the left visual field,

suggesting an advantage of the right hemisphere in the perception of these expressions.

Fewer judgment errors and faster reaction times were observed for the matching

condition in which emotional faces were presented on the left visual field and neutral

faces on the right visual field. Analysis of the pairs of faces indicated that neutral and

happy faces were perceived faster and more accurately than faces of fear and happiness.

Although an advantage of the right hemisphere was not occurred for the perception of

all expressions, results tend to support the right hemisphere hypothesis for emotional

processing.

Keywords: brain asymmetry, facial expressions, emotion, face perception, laterality,

valence.

LISTA DE ILUSTRAÇÕES

Figura 1. O modelo ilustra como faces são processadas em uma rota subcortical

(envolvendo o colículo superior, pulvinar e a amígdala) e uma rota cortical. A rota

subcortical modula o processamento nas estruturas que são alimentadas pela via

cortical e estão envolvidos com a identificação da face (giro fusiforme e giro

occipital inferior), expressões faciais (amígdala, córtex orbito-frontal, sensório-

motor) e direção do olhar (sulco temporal superior). .. . .. . . .. . . . .. . . . .. . . .. . . . 26

Figura 2. Representação do sistema visual. Pode-se observar que a hemiretina

temporal projeta a imagem no córtex visual ipsilateral, enquanto a hemiretina

nasal a projeta no córtex visual contralateral. Desta maneira, estímulos

apresentados no campo visual direito têm acesso inicial ao hemisfério esquerdo e

estímulos apresentados no campo visual esquerdo são inicialmente processados

pelo hemisfério direito. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 34

Figura 3. Pareamentos da face de alegria com as expressões de medo, “neutra”,

surpresa e tristeza à direita e à esquerda do ponto de fixação. . . . . . . . . . . . . . . . . 43

Figura 4. Dimensões dos estímulos utilizados no experimento. .. . . .. . . . .. . . .. . . . 45

Figura 5. Esquema de apresentação de estímulos no experimento. . . . . . . . . . . . . 47

Figura 6. Médias e erros padrão dos tempos de reação para a percepção da face

alvo em função do campo visual de apresentação (a) e gênero da face (b). Cada

face alvo definiu um dos cinco grupos experimentais do estudo. . . . . . . . . . . . . . . 51

Figura 7. Médias e erros padrão dos tempos de reação e erros de julgamento para

os pareamentos entre as faces alvo e distratora nos cinco grupos

experimentais. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .54

Figura 8. Médias dos erros de julgamento e erro padrão para a percepção da face

alvo em função do campo visual de apresentação (a) e gênero da face (b). Cada

face alvo definiu um dos cinco grupos experimentais realizados neste estudo. . . . 57

Figura 9. Médias dos tempos de reação (a) e erros de julgamento (b) com os

respectivos erros padrão para os pareamentos realizados entre a face de alegria e

as faces de medo, neutra, surpresa e tristeza. Em metade dos pareamentos, alegria

era tratada como face alvo e, na outra metade, como face distratora. . . .. . . .. . . . 60

Figura 10. Médias dos tempos de reação (a) e erros de julgamento (b) com os

respectivos erros padrão para os pareamentos realizados entre a face de medo e as

faces de alegria, neutra, surpresa e tristeza. Em metade dos pareamentos, medo

era tratado como face alvo e, na outra metade, como face distratora. . . .. . . .. . . . 61

Figura 11. Médias dos tempos de reação (a) e erros de julgamento (b) com os

respectivos erros padrão para os pareamentos realizados entre a face neutra e as

faces de alegria, medo, surpresa e tristeza. Em metade dos pareamentos, a face

neutra era tratada como alvo e, na outra metade, como face distratora. . . . .. . . . 62

Figura 12. Médias dos tempos de reação (a) e erros de julgamento (b) com os

respectivos erros padrão para os pareamentos realizados entre a face de surpresa e

as faces de alegria, medo, neutra e tristeza. Em metade dos pareamentos, surpresa

era tratada como face alvo e, na outra metade, como face distratora. . . .. . . .. . . . 63

Figura 13. Médias dos tempos de reação (a) e erros de julgamento (b) com os

respectivos erros padrão para os pareamentos realizados entre a face de tristeza e

as faces de alegria, medo, neutra e surpresa. Em metade dos pareamentos, tristeza

era tratada como face alvo e, na outra metade, como face distratora. . . .. . . .. . . . 64

LISTA DE TABELAS

Tabela 1. Pareamentos entre as faces alvo e distratora em cada um dos grupos

experimentais. Durante o experimento, a face alvo podia ser apresentada à

esquerda ou à direita do ponto de fixação, sempre pareada contralateralmente pela

face distratora. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 44

1 INTRODUÇÃO ........................................................... 15

1.1 A PERCEPÇÃO DE EXPRESSÕES FACIAIS – ESTUDOS INICIAIS . . . . . . . . . 16

1.2 ESTRUTURAS CEREBRAIS ASSOCIADAS AO PROCESSAMENTO DE

FACES E EXPRESSÕES FACIAIS . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 20

1.3 AS HIPÓTESES DA ASSIMETRIA CEREBRAL NO PROCESSAMENTO

DAS EMOÇÕES E EXPRESSÕES FACIAIS . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 26

1.4 MÉTODOS DE ESTUDO DA ASSIMETRIA CEREBRAL . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 32

2 EXPERIMENTO . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 39

2.1 OBJETIVO . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 40

2.2 MÉTODO . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 40

2.2.1 Participantes . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 40

2.2.2 Material e equipamento . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 41

2.2.3 Procedimento . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 45

2.3 RESULTADOS . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 48

2.3.1 Análise do tempo de reação . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 49

2.3.2 Análise dos erros de julgamento . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 55

2.3.3 Análise dos pareamentos alvo-distrator . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 58

2.4 DISCUSSÃO . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 65

3 LIMITAÇÕES DO ESTUDO . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 73

4 CONSIDERAÇÕES METODOLÓGICAS SOBRE A TÉCNICA DE CAMPO

VISUAL DIVIDIDO . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 76

5 CONSIDERAÇÕES FINAIS . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 80

6 REFERÊNCIAS . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 84

7 ANEXOS . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 100

ANEXO A - Aprovação do Comitê de Ética da FFCLRP - USP . . . . . . . . . . . . . . . . . . 101

ANEXO B - Normas do Comitê de Ética da Universidade de Barcelona . . . . . . . . . . . 102

ANEXO C - Fotografias utilizadas na composição dos estímulos do experimento . . . . 105

ANEXO D - Inventário de Edinburgh . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 110

8 APÊNDICES . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 111

APÊNDICE A - Instruções Experimentais . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 112

APÊNDICE B - Artigo apresentado do exame de qualificação e submetido para

publicação na revista Laterality - Asymmetries of Body, Brain and Cognition. . . . . . . . 113

APÊNDICE C - Artigo de revisão aceito para publicação na revista Psychology and

Neuroscience . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 133

15

1 INTRODUÇÃO

16

1.1 A PERCEPÇÃO DE EXPRESSÕES FACIAIS – ESTUDOS INICIAIS

A percepção de expressões faciais desempenha um importante papel na

apreciação de nosso ambiente físico e social, sendo crucial no desenvolvimento e na

regulação dos relacionamentos interpessoais (EKMAN, 1999a). Dificuldades na

percepção ou na expressão de emoções faciais freqüentemente comprometem a

adaptação social do indivíduo. Sabe-se, por exemplo, que pessoas acometidas pela

Síndrome de Mobius, um raro tipo de paralisia facial, são incapazes de produzir

expressões faciais e provavelmente por essa razão têm grande dificuldade em

estabelecer relacionamentos interpessoais duradouros. Analogamente, verifica-se que

pacientes vitimados por derrame cerebral, e que se tornam incapazes de adicionar

entonação emocional à fala, apresentam as mesmas dificuldades de relacionamento

(EKMAN, 1999b).

O interesse em se compreender os sinais transmitidos pela face humana é

bastante antigo. O filósofo grego Aristóteles (384 AC - 322 AC), por exemplo,

descreveu em seus estudos sobre fisionomia o modo como o temperamento e os estados

subjetivos do indivíduo podiam ser deduzidos à partir de características exteriores,

como o formato do rosto, o formato da cabeça e as expressões faciais. Em 1586,

Giambattista Della Porta (1542 - 1597) publicou o tratado “De humana Physiognomia”,

em que afirmava que o caráter de um indivíduo podia ser acessado por meio de

comparações na aparência entre os seres humanos e os outros animais.

Uma abordagem científica de estudo da face humana, no entanto, somente veio a

ocorrer em um período mais recente. Em 1844, Sir Charles Bell, em seu trabalho “A

anatomia e filosofia da expressão”, fez uma análise minuciosa dos músculos faciais e

das expressões. Seu livro tinha por propósito auxiliar desenhistas no desenvolvimento

17

de seu trabalho, entretanto, a qualidade das análises anatômicas feitas por Charles Bell

permitiu um importante avanço na compreensão dos mecanismos fisiológicos

relacionados com a produção das expressões faciais.

Ainda no século XIX, Duchenne de Bologne, contribuiu de forma significativa

para o conhecimento das expressões faciais ao realizar um estudo com um paciente que

havia perdido a sensibilidade e os movimentos faciais. Duchenne (1862) verificou que,

ao aplicar pequenas correntes elétricas na face de seu paciente, podia movimentar os

músculos faciais independentemente. Tal investigação trouxe esclarecimentos sobre o

modo como as expressões faciais são produzidas. Duchenne verificou, por exemplo, que

o sorriso verdadeiro requer a contração de dois músculos faciais; o zigomático maior,

que repuxa os cantos da boca, e o orbicular, que comprime a região dos olhos. No

sorriso social, ocorre apenas a contração do zigomático maior, o que torna possível a

sua discriminação do sorriso real. Esta diferença entre sorrisos, como verificou

Duchenne um pouco mais adiante, deve-se ao fato que o músculo orbicular não está

sujeito a um controle voluntário.

Estes dois últimos autores, Sir Charles Bell e Duchenne de Bologne, vieram a

influenciar profundamente Charles Darwin em sua obra “A expressão das emoções no

homem e nos animais” (1872), na qual lidou com a origem e o significado das

expressões faciais.

Um dos aspectos interessantes do texto de Darwin é sua defesa em favor da

hipótese da universalidade das expressões faciais. De acordo com esta, determinadas

emoções seriam expressas e percebidas de uma mesma maneira em todo o mundo,

independentemente de diferenças culturais e sociais.

A hipótese da universalidade já havia sido postulada anteriormente por

diferentes estudiosos e filósofos, entretanto, Darwin atribuiu um novo sentido às

18

expressões faciais ao relacioná-las com a teoria da evolução. De acordo com sua

concepção, as expressões faciais humanas teriam se originado em estágios

evolucionários mais primitivos, se modificando ao longo da evolução de acordo com os

princípios da seleção natural. A continuidade da expressão do comportamento nas

espécies discordava de uma das principais idéias dominantes da época, segundo a qual

cada espécie teria sido criada com um repertório específico de comportamentos.

Darwin estabeleceu três princípios relacionados à origem dos atos expressivos.

O primeiro deles estaria ligado ao “serviço”, no qual uma ação que acompanha um ato

biológico seria habitualmente associada às emoções que a acompanham, tal como, por

exemplo, ocorre com os movimentos faciais que acompanham a regurgitação de

alimentos desagradáveis. Por esta razão, a expressão facial de nojo se associaria

inicialmente a repulsa alimentar e, em um segundo momento, aos sentimentos de

repulsa em geral.

O segundo princípio de Darwin é conhecido como “Antítese”. Quando

determinados movimentos ou fenômenos biológicos acompanham uma emoção, existe

uma tendência para que atos expressivos opostos acompanhem uma emoção oposta.

Assim, por exemplo, os comportamentos amistosos e de hostilidade apresentam

características muito distintas. Este princípio teria por função transmitir claros sinais

sociais que demonstrem o contraste entre emoções opostas.

O último princípio é o da “ação direta do sistema nervoso”. Existem ações que

não são geradas nem pelo princípio do “serviço” e nem pela “antítese”, mas advêm de

respostas fisiológicas ainda não explicadas. Exemplos deste princípio seriam o tremor

que acompanha uma emoção intensa e o rubor facial que aparece durante a vergonha.

Darwin coletou as evidências que embasaram sua teoria da universalidade

através de uma série de perguntas enviadas a ingleses que viviam em diferentes partes

19

do mundo, indagando-os sobre o modo como os habitantes locais expressavam suas

emoções. A partir da análise dos relatos que lhe chegaram, Darwin chegou a conclusão

de que “os estados da mente são expressos pelo mundo com uma considerável

uniformidade” (DARWIN, 1872). Posteriormente, seus métodos de pesquisa foram

duramente criticados e a hipótese da universalidade passou a ser atacada por diferentes

estudiosos que procuravam ressaltar o papel da cultura, do aprendizado e das

convenções sociais na produção e na decodificação das expressões faciais

(KLINEBERG, 1940 apud EKMAN, 1999a).

Ainda que a hipótese da universalidade tenha sofrido diversas críticas por parte

de conceituados antropólogos, como Margeret Mead (1975), estudos transculturais

realizados nas últimas décadas, em uma grande diversidade de países e culturas

isoladas, revelam a existência de pelo menos seis expressões faciais básicas, que seriam

as expressões de alegria, tristeza, medo, raiva, surpresa e nojo (BOUCHER;

CARLSON, 1980; DUCCI et al., 1982; EKMAN; FRIESEN, 1971; EKMAN, 1972,

1999a; McANDREW, 1986). Exemplares destas expressões básicas foram reunidos em

uma série de fotografias chamada “Pictures of Facial Affect” (EKMAN; FRIESEN,

1976), que é amplamente utilizada no campo de estudo da percepção de expressões

faciais.

Além das evidências em favor da universalidade provenientes dos estudos

transculturais, trabalhos realizados com cegos de nascença indicam a existência de um

componente inato na produção de expressões faciais (GALATI; SCHERER; RICCI-

BITTI, 1997; PELEG et al., 2004). Isto faz certo sentido, já que os movimentos faciais

desempenham um importante papel mediador na comunicação entre os bebês e seus

cuidadores. Meltzoff e Moore (1977) observaram, por exemplo, que bebês, com idade

variando entre 2 e 3 semanas, já são capazes de imitar movimentos faciais de adultos,

20

tais como os de mostrar a língua, abrir a boca ou fazer um movimento de protusão com

os lábios. Desta forma, é provável que o interesse do recém-nascido pelos movimentos

faciais dos adultos possa estar relacionado à importância que desfruta a percepção e a

produção das expressões faciais nas interações sociais (BRUCE; YOUNG, 1998).

1.2 ESTRUTURAS CEREBRAIS ASSOCIADAS AO PROCESSAMENTO DE

FACES E EXPRESSÕES FACIAIS

Muitos autores têm concebido que as faces humanas seriam um tipo especial de

estímulo e que não poderia ser enquadrado na mesma categoria dos outros objetos. Já

foi verificado, por exemplo, que recém-nascidos apresentam uma tendência a dirigir

mais sua atenção para faces, ou estímulos semelhantes a faces, que para outros objetos

(JOHNSON et al., 1991). Em estudos de lesões neurológicas, são relatados casos de

pacientes que apresentam agnosia para a identificação de objetos, mas sem prejuízo

aparente para o reconhecimento de faces (HÉCAEN et al., 1974; ALBERT; RECHES;

SILVERBERG, 1975).

Atualmente, tem sido sugerida a existência de uma região cerebral especializada

no processamento de faces. São numerosos os relatos de casos de pessoas que sofreram

perda de tecido na área temporal e se tornaram incapazes de reconhecer faces

(HÉCAEN; ANGELERGUES, 1962). Em muitos casos, a perda das habilidades parece

estar restrita à percepção de faces, enquanto outras habilidades perceptivas e cognitivas

se mantêm preservadas. Tal déficit perceptivo veio a ser nomeado de prosopagnosia

(BODAMER, 1947); palavra formada a partir dos termos gregos “prosopon” (face) e

“agnosia” (desconhecimento). Estudos neuropsicológicos e de neuroimagem sugerem

21

que a principal área responsável pelo reconhecimento de faces estaria localizada na

porção medial do giro fusiforme no lobo temporal direito (SORGER et al., 2007) .

Apesar dos indícios à favor da existência de uma área especializada no

reconhecimento de faces (GRILL-SPECTOR; KNOUF; KANWISHER, 2004), alguns

pesquisadores têm argumentado que esta região não seria específica para faces, mas

encarregada de fazer discriminações finas entre os exemplares de uma mesma categoria

(DAMASIO, A.; DAMASIO, H.; VAN HOESEN, 1982; XU, 2005). Algumas

evidências sustentam essa posição. Bornstein (1963), por exemplo, descreveu uma

observadora de pássaros que se tornou prosopagnósica e perdeu a habilidade de

reconhecer pássaros. A capacidade de ver os pássaros se manteve intacta, mas ela já não

podia mais identificar as espécies. Bornstein, Sroka e Munitz (1969) relataram também

o caso de um fazendeiro que se tornou prosopagnósico e perdeu a habilidade de

discriminar individualmente suas vacas. Uma explicação alternativa é a que afirma que

a tarefa de discriminação entre os objetos de uma categoria, como carros ou pássaros,

utilizaria a área cerebral selecionada ao longo da evolução para discriminar e reconhecer

faces (YOUNG, 1998).

Ainda que a área fusiforme seja extremamente importante para a percepção de

faces, suas habilidades parecem estar restritas à tarefa de identificação da face, isto é,

saber a quem ela pertence. Em um interessante estudo, realizados com veteranos de

guerra vitimados por ferimentos à bala e estilhaços de granada, foram encontradas

dissociações duplas nas tarefas de reconhecimento de faces familiares, pareamentos de

faces não-familiares e identificação de expressões emocionais (YOUNG et al., 1993).

Dissociações duplas fornecem subsídios para se pensar que as habilidades dependem de

vias neurológicas distintas. No presente caso, os déficits pareciam estar restritos a

apenas uma das tarefas cognitivas de processamento de faces. Alguns sujeitos, por

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exemplo, eram capazes de reconhecer expressões faciais, mas incapazes de identificar

faces familiares, assim como de fazer o pareamento entre faces de pessoas não-

familiares. Outros sujeitos, por sua vez, podiam reconhecer faces familiares, mas eram

incapazes de reconhecer expressões faciais e de fazer o pareamento entre faces não-

familiares.

O trabalho de Young et al. (1993) indica, portanto, a existência de um substrato

cerebral específico para o processamento de expressões faciais. No entanto, não parece

haver uma área cerebral única responsável pela percepção indiscriminada de todas as

expressões faciais. Sprengelmeyer et al. (1996) sugerem que sistemas neurais distintos

estariam envolvidos com o reconhecimento das expressões faciais básicas. Esta hipótese

é reforçada por uma série de estudos que demonstram haver dissociações para a

percepção das expressões de medo, nojo e raiva (PHILLIPS et al., 1997; PHILLIPS et

al., 1998; SPRENGELMEYER et al.,1998).

Uma das principais estruturas cerebrais implicadas na percepção de expressões

faciais de medo é a amígdala. A amígdala é uma estrutura medial do lobo temporal

freqüentemente associada ao substrato neural das emoções. Estudos em roedores

destacam a importância da amígdala na aquisição de respostas de medo e na avaliação

do perigo ambiental (LE DOUX, 1995). Em humanos, lesões nesta estrutura podem

produzir a redução de respostas emocionais e afetar o reconhecimento de expressões

faciais de medo e, em menor extensão, raiva (CALDER et al., 1996). Expressões de

medo e raiva são indicadores da presença de perigo no ambiente. Conseqüentemente,

um déficit perceptivo destes estímulos pode comprometer a adaptação social do

indivíduo.

Em geral, estudos realizados com tomografia por emissão de pósitrons (PET)

indicam um aumento do fluxo sanguíneo regional cerebral (rCBF) na amígdala durante a

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observação de expressões faciais de medo (MORRIS et al., 1996, 1998). Morris et al.

(1998) realizaram um estudo no qual os participantes viam fotografias de faces de medo

e raiva, variando sistematicamente em intensidade emocional. De um modo bastante

interessante, os resultados mostraram que a ativação da amígdala estava positivamente

correlacionada com o aumento da intensidade da expressão de medo, e negativamente

correlacionada com o aumento da intensidade da expressão facial de alegria.

Blair et al. (1999), em um trabalho realizado com PET, encontraram um

aumento do rCBF na amígdala esquerda e pólo temporal esquerdo para faces de tristeza.

Diferentemente, as faces de raiva investigadas não produziram uma ativação na

amígdala, mas estiveram associadas a um aumento do rCBF no córtex órbito-frontal e

no córtex cingulado anterior.

Phillips et al. (2004) realizaram estudo com fMRI para investigar a percepção

subliminar (inconsciente) e supraliminar (consciente) de faces de medo e nojo. Os

tempos de apresentação dos estímulos para as duas condições foram, respectivamente,

de 30 e 170 ms. Nas apresentações supraliminares, houve uma dissociação entre as

ativações para medo e nojo. A amígdala foi mais ativada durante a apresentação de

faces de medo e a ínsula durante faces de nojo. Na condição subliminar, não houve

ativação nem da amígdala para medo, e nem da ínsula para nojo. Tais resultados

sugerem uma dissociação entre os substratos cerebrais envolvidos na percepção de

expressões de medo e nojo, mas apenas quando estes estímulos são percebidos

conscientemente.

Sprengelmeyer et al. (1998) verificaram uma dissociação entre as áreas cerebrais

envolvidas com o processamento de expressões de medo, nojo e raiva em um estudo

com fMRI. Faces de nojo estiveram associadas a uma maior ativação do putâmen direito

e do córtex insular esquerdo, enquanto faces de raiva associaram-se a uma maior

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ativação do giro do cíngulo direito e do giro temporal medial do hemisfério esquerdo.

Nesse estudo, entretanto, expressões de medo não provocaram a ativação da amígdala,

mas de regiões do giro fusiforme direito e do córtex frontal dorso-lateral esquerdo.

Um déficit seletivo para a percepção de expressões de faciais de nojo tem sido

encontrado em indivíduos acometidos pelo mal de Huntington e com diagnóstico de

Transtorno Obsessivo Compulsivo (SPRENGELMEYER et al., 1996, 1997). A

percepção de expressões faciais de nojo parece depender fundamentalmente de um

funcionamento adequado dos gânglios basais e da ínsula, uma estrutura identificada em

primatas como o córtex gustativo primário (ROLLS, 1995).

Phan et al. (2002), realizando uma meta-análise de 55 estudos com fMRI e PET

encontraram uma dissociação entre medo e tristeza. A emoção de medo esteve

correlacionada com a ativação da amígdala, enquanto tristeza esteve associada à

atividade no cingulado sub-caloso. Murphy, Nimmo-Smith e Lawrence (2003), em

outra meta-análise, conduzida com 106 estudos de PET e fMRI, verificaram que apenas

as emoções de medo, nojo e raiva apresentaram áreas de ativação não sobrepostas. A

visualização de expressões de medo, nojo e raiva associou-se, respectivamente, a

ativações na amígdala, na ínsula e globo pálido, e no córtex orbito-frontal-lateral. Em

contraste, não houve diferenças nas distribuições das ativações para alegria e tristeza.

Segundo os autores, a teoria do sistema límbico para as emoções (MACLEAN, 1952), a

qual supõe que todas as variedades de afeto são mediadas por um grupo especializado

de estruturas cerebrais, integradas em um sistema neural, não é capaz de explicar os

achados com neuroimagem. Em conjunto com outras evidências neuropsicológicas, os

dados de neuroimagem sugerem a existência de sistemas emocionais separados -

“sistemas que são isolados, especializados, coesivos internamente, e que estão

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envolvidos (mas não exclusivamente dedicados) no medo, nojo e raiva.” (MURPHY;

NIMMO-SMITH; LAWRENCE, 2003, pág. 227).

Os trabalhos mencionados acima indicam uma distribuição das estruturas

responsáveis pelo processamento de expressões faciais pelo cérebro. Entretanto, o

problema se torna ainda mais complexo quando analisamos o modo como as vias

corticais e subcorticais participam deste processamento. Johnson (2005), por exemplo,

sugere a existência de uma rota dual de processamento de faces em adultos. Uma das

vias seria responsável pela identificação da face (via cortical), enquanto a outra

encarregada da detecção da face (via subcortical). A existência de um via subcortical já

havia sido evidenciada por estudos realizados em pacientes com negligência hemi-

espacial, prosopagnosia e visão às cegas (blindsight), os quais, apesar de possuírem

danos extensos no córtex visual, ainda apresentam uma habilidade residual para detectar

faces e algumas expressões faciais. As estruturas implicadas nesta via subcortical seriam

o colículo superior, pulvinar e a amígdala, enquanto a via cortical faria uso do córtex

lateral occipital e do córtex ventral ínfero-temporal (Figura 1).

index-26_1.jpg

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Figura 1. O modelo ilustra como faces são processadas em uma rota subcortical (envolvendo o colículo

superior, pulvinar e a amígdala) e uma rota cortical. A rota subcortical modula o processamento nas

estruturas que são alimentadas pela via cortical e estão envolvidos com a identificação da face (giro

fusiforme e giro occipital inferior), expressões faciais (amígdala, córtex orbito-frontal, sensório-motor) e

direção do olhar (sulco temporal superior). Modificado de Mark Johnson, 2005.

1.3 AS HIPÓTESES DA ASSIMETRIA CEREBRAL NO PROCESSAMENTO

DAS EMOÇÕES E EXPRESSÕES FACIAIS

Um dos principais aspectos do processamento da emoção está relacionado às

diferenças entre os hemisférios cerebrais. Os hemisférios correspondem a cada uma das

metades do cérebro, sendo constituídos por uma fina camada de matéria cinzenta que se

assenta sobre o centro branco medular do cérebro. Embora os hemisférios sejam

praticamente simétricos em sua aparência, suas habilidades e potencialidades de

processamento de informações não são completamente equivalentes (HELLIGE, 1993).

Os hemisférios diferem ainda com respeito à sua citoarquitetura (AMUNTS et al., 2003)

e com relação aos diferentes tipos de neurotransmissores e receptores encontrados em

cada um (EICKHOFF et al., 2007).

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Os hemisférios cerebrais são interligados pelo corpo caloso e pelas comissuras

anterior, posterior e hipotalâmica. O corpo caloso é a principal via de comunicação

entre os hemisférios, sendo constituído por um grosso conjunto de fibras que interligam

áreas homotópicas dos hemisférios cerebrais. A estrutura do corpo caloso não é

homogênea, de modo que as regiões do corpo caloso que conectam as áreas de

associação frontal e temporo-parietal são constituídas por fibras de fino calibre, pouco

mielinizadas e com baixa velocidade de condução dos impulsos nervosos, enquanto as

regiões que conectam as áreas sensório-motoras primárias e secundárias concentram

grossas fibras mielinizadas (ABOITIZ; MONTIEL, 2003).

O papel das assimetrias cerebrais no processamento das emoções e das

expressões faciais tem sido amplamente discutido na literatura científica. Inicialmente,

considerava-se que o hemisfério direito estaria envolvido primordialmente no

processamento das emoções, enquanto o hemisfério esquerdo se encarregaria da

linguagem e outras funções cognitivas (WAGER et al., 2003). Favoreceram esta

concepção trabalhos como o de Mills (1912), que observou que lesões no lado direito do