Implicações da manutenção ou perda da clorofila na tolerância à dessecação de tecidos vegetativos... por Saulo de Tarso Aidar - Versão HTML
Faça o download do livro em PDF, ePub, Kindle para obter uma versão completa.
Universidade de São Paulo
Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”
Implicações da manutenção ou perda da clorofila na tolerância à dessecação
de tecidos vegetativos de Anemia flexuosa (Schizaeaceae) e Pleurostima
purpurea (Velloziaceae)
Saulo de Tarso Aidar
Tese apresentada para obtenção do título de
Doutor em Ciências, Área de Concentração:
Fisiologia e Bioquímica de Plantas
Piracicaba
2010
Saulo de Tarso Aidar
Bacharel em Ciências Biológicas
Implicações da manutenção ou perda da clorofila na tolerância à dessecação de tecidos
vegetativos de Anemia flexuosa (Schizaeaceae) e Pleurostima purpurea (Velloziaceae)
Orientador:
Prof. Dr. SÉRGIO TADEU MEIRELLES
Tese apresentada para obtenção do título de Doutor
em Ciências, Área de Concentração: Fisiologia e
Bioquímica de Plantas
Piracicaba
2010
Dados Internacionais de Catalogação na Publicação
DIVISÃO DE BIBLIOTECA E DOCUMENTAÇÃO - ESALQ/USP
Aidar, Saulo de Tarso
Implicações da manutenção ou perda da clorofila na tolerância à dessecação de tecidos
vegetativos de Anemia flexuosa (Schizaeaceae) e Pleurostima purpurea (Velloziaceae) / Saulo
de Tarso Aidar. - - Piracicaba, 2010.
171 p. : il.
Tese (Doutorado) - - Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz”, 2010.
1. Clorofila 2. Ecofisiologia vegetal 3. Fotossíntese 4. Plantas vasculares 5. Seca - Resistência 6
Tecidos vegetais I. Título
CDD 584.29
A288i
“Permitida a cópia total ou parcial deste documento, desde que citada a fonte – O autor”
3
Às serras brasileiras, redutos de formas de vida
impressionantes que desafiam nosso entendimento
e reservam fontes preciosas de conhecimento.
4
5
AGRADECIMENTOS
Gostaria de agradecer a todas as pessoas simples e sinceras que com suas idéias e posturas pude despertar
para aprendizados e compreensões muito gratificantes, e melhorar sempre no conhecimento e na
sabedoria.
À Cris, minha companheira: as figuras bonitas deste estudo foram gentilmente preparadas por ela para
conquistar o leitor;
À minha família inteira e, como são muitos, incluo todos como sendo um: Waldyr, Shirley, Sérgio,
Tampa, Dimas, Shirlinha, Ciro e respectivas esposas que considero irmãs e seus filhos que considero
irmãozinhos, não apenas sobrinhos;
A todos que me hospedaram carinhosamente em suas residências quando tive que realizar parte do
trabalho fora da cidade em que resido, possibilitando que eu pudesse me sentir em casa: Dr. Maurício
Chiareli, Ciro e Paula, Tatiana Vetillo.
Aos meus amigos do dia-a-dia, uma família presente. Sempre dispostos a melhorar a amizade e tornar a
vida mais interessante com boas conversas e propostas difíceis de recusar mesmo trabalhando na tese
(pescaria e travessias sobre serras): Aranha e Camila, Alê, Adolfo, Seizo, Caio e Paula. Tenho mais
amigos sim, mas estes podem ficar para o pós-doc;
Aos amigos dos laboratórios, de Piracicaba e São Paulo, que sempre estiveram dispostos a melhorar ainda
mais o que já gostamos de fazer em nossos projetos: Cecílio, Gabriel, Fran, Rogério, Olidan, Ruggero,
Joyce, Davi.
Não menos importantes por serem os últimos citados, agradeço meus orientadores de quem sou
admirador. Tudo começou em 1998 quando conheci o Dr. Sérgio T. Meirelles, desde então, meu
entendimento pela tolerância à dessecação se iniciou. Mais tarde germinei sementes tolerantes à
dessecação com o Dr. Massanori Takaki. Em seguida, impus déficit hídrico em feijão com o Dr. Gustavo
M. Souza que me abriu portas para continuar meus estudos na pós-graduação, onde pude cultivar
velloziaceas in vitro com o Dr. Antônio N. Gonçalves e estudar fisiologia do estresse com o Dr. Ricardo
F. de Oliveira. Terminado o mestrado, tive todas as condições necessárias disponibilizadas pelo Ricardo e
pelo Sérgio para estudar com tranqüilidade durante o doutorado. Agora, no final deste ciclo, de tudo que
ficou, agradeço principalmente pelo aprendizado e conhecimento, o maior bem com o qual vocês
poderiam contribuir.
À CAPES e à FAPESP pelo concedimento da bolsa de pesquisa.
6
7
SUMÁRIO
Distribuição de Anemia flexuosa e Pleurostima purpurea, observações sobre os
ambientes de ocorrência natural de peciloclorófilas e homeoclorófilas, e condições de
Observações sobre os ambientes de ocorrência natural de peciloclorófilas e
8
Experimento 1: Indução da desidratação, manutenção no estado dessecado e
reidratação de plantas intactas de Pleurostima purpurea e Anemia flexuosa sob condições
Uso de presilhas para a manutenção da exposição foliar às condições luminosas
Indução da desidratação, manutenção no estado dessecado e reidratação ........... 59
Metodologia de avaliação do efeito da luz durante a desidratação, dessecação e
Conteúdo relativo de água foliar e do substrato ............................................... 62
Experimento 2: Indução da desidratação e dessecação de plantas intactas de Oryza
Metodologia de avaliação da desidratação e dessecação das plantas ................... 67
Trocas gasosas, fluorescência da clorofila, conteúdo relativo de água foliar e do
substrato, conteúdo de pigmentos fotossintéticos, e microscopia eletrônica de varredura .... 67
9
Experimento 3: Indução da desidratação e dessecação de folhas destacadas de
plantas túrgidas de Pleurostima purpurea, Vellozia candida, Anemia flexuosa e Oryza
Metodologia de avaliação da desidratação e dessecação foliar ........................... 69
Trocas gasosas durante a desidratação de folhas destacadas de Pleurostima
Trocas gasosas em plantas intactas de Pleurostima purpurea ............................. 77
Fluorescência da clorofila de amostras acondicionadas à luz e eficiência quântica
Coeficientes de extinção fotoquímica e não-fotoquímica da fluorescência......... 83
Fluorescência da clorofila de amostras acondicionadas ao escuro e eficiência
10
Trocas gasosas durante a desidratação de folhas destacadas de Anemia flexuosa 91
Trocas gasosas em plantas intactas de Anemia flexuosa ...................................... 93
Fluorescência da clorofila de amostras acondicionadas à luz e eficiência quântica
Coeficientes de extinção fotoquímica e não-fotoquímica da fluorescência ......... 99
Fluorescência da clorofila de amostras acondicionadas ao escuro e eficiência
Tratamentos de desidratação no escuro .......................................................... 102
Trocas gasosas durante a desidratação de folhas destacadas de Oryza sativa ... 110
Trocas gasosas em plantas intactas de Oryza sativa .......................................... 112
Fluorescência da clorofila de amostras acondicionadas à luz e eficiência quântica
Coeficientes de extinção fotoquímica e não-fotoquímica da fluorescência ....... 117
Fluorescência da clorofila de amostras acondicionadas ao escuro e eficiência
Controle do processo de desidratação dos tecidos foliares ................................ 121
11
Diminuição da assimilação líquida de CO2 e manutenção das vias fotoquímica e
Potencial aparente de uso da luz e conteúdo de clorofila durante as fases de
Diminuição do potencial aparente de uso da luz em Anemia flexuosa durante as
Efeitos da exposição à luz durante as fases de desidratação e dessecação sobre
Efeitos da exposição ao escuro contínuo durante as fases de desidratação e
Efeitos da exposição à luz exclusivamente durante a fase de dessecação sobre a
Recuperação do potencial de uso da luz após a reidratação de Anemia flexuosa
Trocas gasosas e funcionamento fotoquímico durante a fase de reidratação de
12
13
RESUMO
Implicações da manutenção ou perda da clorofila na tolerância à dessecação de tecidos
vegetativos de Anemia flexuosa (Schizaeaceae) e Pleurostima purpurea (Velloziaceae)
O objetivo deste estudo foi identificar características de uso da luz para explicar a
distribuição diferencial das espécies tolerantes à dessecação homeoclorófila Anemia flexuosa e
peciloclorófila Pleurostima purpurea em ambientes sombreados e expostos, respectivamente, de
comunidades vegetais de afloramentos rochosos. A cultivar Oryza sativa IAC 202 foi incluída
para comparações. Durante um ciclo completo de desidratação - dessecação - reidratação foram
avaliados parâmetros fotossintéticos de trocas gasosas e fluorescência da clorofila a, associados
ao conteúdo relativo de água (CRA) e de pigmentos fotossintéticos de plantas intactas sob
temperatura e umidade relativa do ar constantes de 25°C e de 55%, respectivamente. As plantas
foram submetidas à diferentes densidades de fluxo de fótons fotossintéticos (DFFF de 0, 100 e
400 µmol fótons m-2s-1) nas fases de desidratação e dessecação, dependendo da espécie. O. sativa
foi avaliada somente durante as fases de desidratação e dessecação sob condições ambientais
variáveis de casa de vegetação. A diminuição da assimilação líquida de CO2 (A) foi
acompanhada pelo aumento da dissipação de calor avaliada pelos coeficientes de extinção não-
fotoquímica (qN e NPQ) nas três espécies. Após cessação de A, a eficiência quântica efetiva
(ФPSII e Fv‟/Fm‟), a taxa de transporte de elétrons (ETR) e o coeficiente de extinção
fotoquímica (qP) foram mantidos relativamente altos em P.purpurea, mas cessaram
simultaneamente com A em A.flexuosa. Em O.sativa, ФPSII, ETR e qP diminuíram
substancialmente após a cessação de A, mas Fv‟/Fm‟ foi mantido. A eficiência quântica potencial
(Fv/Fm) foi a última variável a diminuir nas três espécies durante a desidratação. Após a
reidratação de P.purpurea e A.flexuosa foi observado inicialmente o estabelecimento da
respiração e em seguida um balanço levemente positivo de CO , quando os valores de Fv‟/Fm‟,
2
ФPSII, ETR, qP e Fv/Fm de P.purpurea recuperaram quase totalmente, enquanto qN e NPQ
diminuíram. A.flexuosa apresentou uma recuperação apenas parcial de Fv‟/Fm‟, ФPSII, ETR, qP
e Fv/Fm quando o balanço de CO2 se tornou levemente positivo, tendo sido a recuperação ainda
menor para o tratamento de desidratação no escuro associado à dessecação na luz. A.flexuosa
tolerou a perda de 88% do CRA. O enrolamento foliar durante a desidratação é uma forma de
proteção contra a luz no estado dessecado de A.flexuosa. Mesmo no estado dessecado ocorrem
processos de interação dos fotossistemas II com a luz em A.flexuosa. P.purpurea baseia sua
proteção contra a luz na ativação de processos de dissipação de calor, vias de consumo de
elétrons diferentes do ciclo redutivo do CO2 e, em última instância, na perda de clorofilas. Plantas
dessecadas de P.purpurea permanecem viáveis no estado desidratado por pelo menos 42 dias.
P.purpurea tolerou a perda de 94% do CRA. A recuperação do turgor da parte aérea de
P.purpurea ocorre necessariamente pela absorção de água pelas raízes durante a reidratação. Foi
evidenciada uma aclimatação de A.flexuosa quando desidratada sob condição de luz. Os
resultados não foram conclusivos em relação à sustentação da hipótese, considerando que as
diferenças de recuperação observadas para A.flexuosa nos diferentes tratamentos luminosos, em
geral, não foram significativas.
Palavras-chave: Homeoclorófila, Peciloclorófila, Fotoproteção, Resistência à seca
14
15
ABSTRACT
Implications of maintaining or loss of chlorophyll in vegetative desiccation tolerance of
Anemia flexuosa (Schizaeaceae) and Pleurostima purpurea (Velloziaceae)
The aim of this study was to identify characteristics of light use that could explain the
differential distribution of homoiochlorophyllous and poikilochlorophyllous desiccation tolerant
plants Anemia flexuosa and Pleurostima purpurea, respectively, in shaded and exposed
microsites of rock outcrop plant communities. Oryza sativa IAC 202 was included in the study
for comparisons. Leaf gas exchanges, fluorescence chlorophyll, relative water content (RWC)
and photosynthetic pigment content were evaluated in intact plants under constant temperature
and relative humidity of 25°C and 55%, respectively, during a complete cycle of dehydration –
desiccation – rehydration. The plants were exposed to different photosynthetic photon flux
densities (PPFD of 0, 100 and 400 µmol photons m-2s-1) during dehydration and desiccation
phases, according to species. O.sativa was evaluated only during dehydration and desiccation
phases under variable environmental conditions in a greenhouse. In all species, the decrease in
CO2 net assimilation (A) was accompanied by increased heat dissipation assessed by non-
photochemical quenching coefficients (qN and NPQ). The effective quantum yield (ФPSII and
Fv‟/Fm‟), electron transport rate (ETR) and photochemical quenching coefficient (qP) were kept
relatively high after A cessation in P.purpurea, but in A.flexuosa ceased simultaneously with A.
In O.sativa, ФPSII, ETR and qP decreased substantially after A cessation, but Fv‟/Fm‟ was
maintained. The potential quantum yield (Fv/Fm) was the last variable to decrease during
dehydration in all species. After rehydration, the establishment of respiration was observed
initially in P.purpurea and A.flexuosa. Then, a slightly positive CO2 balance was associated with
the almost total recovery of Fv‟/Fm‟, ФPSII, ETR, qP and Fv/Fm in P.purpurea, while qN and
NPQ decreased. A.flexuosa showed only a partial recovery of Fv‟/Fm‟, ФPSII, ETR, qP and
Fv/Fm when the CO2 balance became slightly positive, and recovery was even lower for the
treatment of dehydration in dark associated to desiccation in light. A.FLEXUOSA
TOLERATES A LOSS OF 88% OF RWC. Leaf curling during dehydration is also a form of
light protection in the dried state in A.flexuosa. Interactions between photosystem II and light
occur even in the dried state of A.flexuosa. P.purpurea bases its protection against light activating
heat dissipation process, ways of electron consumption different of reductive CO2 cycle and, in
last instance, chlorophyll loss. P.purpurea remains viable in dried state for at least for 42 days,
and tolerates a loss of 94% of RWC. The shoot rehydration in P.purpurea occurs necessarily by
roots water uptake. A.flexuosa showed an acclimation when dried under light conditions. The
results were not conclusive regarding the hypothesis, since differences in recovery observed for
this species in the different light treatments, in general, were not significant.
Keywords: Homoiochlorophyllous, Poikilochlorophyllous, Photoprotection, Resistance
16
17
LISTA DE ILUSTRAÇÕES
Figura 1 - Distribuição de espécies em função de classes de tamanho de ilhas de solo sobre
Figura 2 – Aspecto de Pleurostima purpurea durante as fases de desidratação e reidratação. ..... 71
Figura 4 - Conteúdo relativo de água (CRA, %) do sistema substrato-planta e foliar durante os
processos foliares de desidratação, dessecação e reidratação de Pleurostima purpurea.
Figura 5- Conteúdo de clorofila a (Ca, µgg-1), clorofila b (Cb, µgg-1), e carotenóides totais (Cx+c,
µgg-1) em função do tempo (dias) durante os processos foliares de desidratação,
Figura 6 - Monitoramento contínuo da condutância estomática (gs, mol H2O m-2s-1), transpiração
(E, mol H2O m-2s-1) e assimilação de CO2 (A, µmol CO2 m-2s-1) em função da
radiação fotossinteticamente ativa (RFA, µmol fótons m-2s-1) de uma folha de
Pleurostima purpurea e de Vellozia candida desde o estado intacto até a completa
Figura 7- Assimilação de CO2 (A, µmol CO2 m-2s-1), condutância estomática (gs, mol H2O m-2s-
1), e transpiração (E, mol H2O m-2s-1 ) em função do tempo (dias) durante os
processos foliares de desidratação, dessecação e reidratação de Pleurostima purpurea
sob DFFF de 400 µmol m-2s-1 e 100 µmol m-2s-1 durante o período luminoso
Figura 8 - Fluorescência em estado de equilíbrio dinâmico (Fs), fluorescência máxima (Fm‟), e
fluorescência basal (Fo‟) de amostras acondicionas à luz em função do tempo (dias)
durante os processos foliares de desidratação, dessecação e reidratação de
Pleurostima purpurea sob DFFF de 400 µmol m-2s-1 e 100 µmol m-2s-1 durante o
Figura 9 - Eficiência quântica efetiva do fotossistema II com envolvimento de Fo‟ (Fv‟/Fm‟),
eficiência quântica efetiva do fotossistema II sem envolvimento de Fo‟ (ФPSII), e
taxa aparente de transporte de elétrons (ETR) de amostras acondicionas à luz em
função do tempo (dias) durante os processos foliares de desidratação, dessecação e
reidratação de Pleurostima purpurea sob DFFF de 400 µmol m-2s-1 e 100 µmol m-2s-1
Figura 10 - Coeficiente de extinção fotoquímica (qP) e coeficientes de extinção não-fotoquímica
da fluorescência qN e NPQ em função do tempo (dias) durante os processos foliares
de desidratação, dessecação e reidratação de Pleurostima purpurea sob DFFF de 400
µmol m-2s-1 e 100 µmol m-2s-1 durante o período luminoso fotoperiódico. ............... 84
18
Figura 11 - Fluorescência basal (Fo), fluorescência máxima (Fm), e eficiência quântica potencial
do fotossistema II (Fv/Fm) de amostras pré-acondicionas ao escuro em função do
tempo (dias) durante os processos foliares de desidratação, dessecação e reidratação
de Pleurostima purpurea sob DFFF de 400 µmol m-2s-1 e 100 µmol m-2s-1 durante o
Figura 14 - Conteúdo relativo de água (CRA, %) do sistema substrato-planta e foliar em função
do tempo (dias) durante os processos foliares de desidratação, dessecação e
µgg-1) em função do tempo (dias) durante os processos foliares de desidratação,
Figura 16 - Monitoramento contínuo da condutância estomática (gs, mol H2O m-2s-1),
transpiração (E, mol H2O m-2s-1) e assimilação de CO2 (A, µmol CO2 m-2s-1) em
função da radiação fotossinteticamente ativa (RFA, µmol fótons m-2s-1) de uma folha
de Anemia flexuosa desde o estado intacto até a completa desidratação após seu
Figura 17 - Assimilação de CO2 (A, µmol CO2 m-2s-1), condutância estomática (gs, mol H2O m-2s-
1), e transpiração (E, mol H2O m-2s-1) em função do tempo (dias) durante os
processos foliares de desidratação, dessecação e reidratação de Anemia flexuosa.. .. 95
Figura 18 -Fluorescência em condições de equilíbrio dinâmico (Fs), fluorescência máxima (Fm‟),
e fluorescência mínima (Fo‟) de amostras pré-acondicionadas à luz em função do
tempo (dias) durante os processos foliares de desidratação, dessecação e reidratação
Figura 19 - Eficiência quântica efetiva do fotossistema II com envolvimento de Fo‟ (Fv‟/Fm‟),
eficiência quântica efetiva do fotossistema II sem envolvimento de Fo‟ (ФPSII), e
taxa aparente de transporte de elétrons (ETR) de amostras acondicionas à luz em
função do tempo (dias) durante os processos foliares de desidratação, dessecação e
Figura 20 – Coeficiente de extinção fotoquímica (qP) e coeficientes de extinção não-fotoquímica
da fluorescência qN e NPQ em função do tempo (dias) durante os processos foliares
de desidratação, dessecação e reidratação de Anemia flexuosa.. .............................. 100
Figura 21 - Fluorescência basal (Fo), fluorescência máxima (Fm), e eficiência quântica potencial
do fotossistema II (Fv/Fm) de amostras pré-acondicionadas ao escuro em função do
tempo (dias) durante os processos foliares de desidratação, dessecação e reidratação
19
Figura 22 - Fluorescência basal (Fo), fluorescência máxima (Fm), e eficiência quântica potencial
do fotossistema II (Fv/Fm) de amostras pré-acondicionadas ao escuro em função do
tempo (dias) durante os processos foliares de desidratação, dessecação e reidratação
Figura 23- fluorescência basal (Fo), fluorescência máxima (Fm), e eficiência quântica potencial
do fotossistema II (Fv/Fm) de amostras pré-acondicionadas ao escuro em função do
tempo (horas) durante o processo de reidratação de Anemia flexuosa.. ................... 106
Figura 24 – Aspecto de Oryza sativa na condição inicial hidratada e imagem de microscopia
eletrônica de varredura mostrando o enrolamento foliar da folha desidratada. ....... 107
Figura 25 - Estômatos circundados por papilas epicuticulares de cera de diferentes formas nas
Figura 26 - Conteúdo relativo de água (CRA, %) do sistema substrato-planta e foliar em função
do tempo (dias) durante os processos foliares de desidratação e dessecação de Oryza
Figura 27 - Conteúdo de clorofila a (Ca, µgg-1), e clorofila b (Cb, µgg-1) em função do tempo
(dias) durante os processos foliares de desidratação e dessecação de Oryza sativa
Figura 28 - Monitoramento contínuo da condutância estomática (gs, mol H2O m-2s-1),
transpiração (E, mol H2O m-2s-1) e assimilação de CO2 (A, µmol CO2 m-2s-1) em
função da radiação fotossinteticamente ativa (RFA, µmol fótons m-2s-1) de uma folha
de Oryza sativa (IAC 202) desde o estado intacto até a completa desidratação após
Figura 29 - Assimilação de CO2 (A, µmol CO2 m-2s-1), condutância estomática (gs, mol H2O m-2s-
1), e transpiração (E, mol H2O m-2s-1 ) em função do tempo (dias) durante os
processos foliares de desidratação e dessecação de Oryza sativa (IAC 202). ......... 113
Figura 30 - Fluorescência em condições de equilíbrio dinâmico (Fs), fluorescência máxima
(Fm‟), e fluorescência mínima (Fo‟) de amostras pré-acondicionadas à luz em função
do tempo (dias) durante os processos foliares de desidratação e dessecação de Oryza
Figura 31 - Eficiência quântica efetiva do fotossistema II com envolvimento de Fo‟ (Fv‟/Fm‟),
eficiência quântica efetiva do fotossistema II sem envolvimento de Fo‟ (ФPSII), e
taxa aparente de transporte de elétrons (ETR) de amostras acondicionas à luz em
função do tempo (dias) durante os processos foliares de desidratação e dessecação de
Figura 32 – Coeficiente de extinção fotoquímica (qP) e coeficientes de extinção não-fotoquímica
da fluorescência qN e NPQ em função do tempo (dias) durante os processos foliares
de desidratação e dessecação de Oryza sativa (IAC 202). ....................................... 118
20
Figura 33 - Fluorescência basal (Fo), fluorescência máxima (Fm), e eficiência quântica potencial
do fotossistema II (Fv/Fm) de amostras pré-acondicionadas ao escuro em função do
tempo (dias) durante os processos foliares de desidratação e dessecação de Oryza
Figura 34– Representação do balanço de CO2 durante um ciclo completo de desidratação e
reidratação em Anemia flexuosa e Pleurostima purpurea de acordo com os resultados
obtidos e dados de literatura. A compensação de CO2 de dessecação seria um modelo
contrastante ao previsto para tolerantes à dessecação modificadas .......................... 132
21
LISTA DE TABELAS
Tabela 1 – DFFF fornecida durante o período luminoso fotoperiódico para as espécies
Pleurostima purpurea e Anemia flexuosa nas diferentes fases experimentais. ..... 56
22
23
1 INTRODUÇÃO
Durante todo seu ciclo de vida, as plantas terrestres vasculares cultivadas devem ser
mantidas sob condições próximas da plena hidratação de seus tecidos, entre outros fatores
ambientais adequados, para desempenhar as atividades do metabolismo foliar sem
comprometimento de sua sobrevivência. Na falta de água por tempo prolongado, a maioria não
sobrevive, sendo a perda das folhas um efeito comum deste processo de morte gradual dos
tecidos. Tais plantas são denominadas homeohídricas (HAMBLER, 1961; WALTER;
STADELMAN, 1968), pois devem manter seu conteúdo de água estável e elevado durante todas
as fases de desenvolvimento de seus tecidos foliares para garantir a estabilidade e a continuidade
do desenvolvimento. Suportam uma condição de seca moderada com um conjunto de
mecanismos ativos para evitar a perda de água de seus tecidos vivos, a exemplo do controle
estomático e o ajuste osmótico. No entanto, a intensificação da desidratação protoplasmática
nestas plantas, após certo limite, causa efeitos irreversíveis que não permitem a recuperação de
seus tecidos foliares após a reidratação. Desta forma, tais plantas são consideradas sensíveis à
dessecação, processo compreendido pela desidratação extrema em nível protoplasmático
(LEVITT, 1980).
No entanto, o limite de desidratação protoplasmática pode variar entre as plantas
terrestres, havendo um grupo capaz de conservar a integridade celular básica de seus tecidos
vegetativos e recuperar todas as suas funções normais após um ciclo completo de dessecação e
reidratação de suas partes vegetativas, com a conservação viável das folhas no estado dessecado
também conhecido como anabiose (LEVITT, 1980). Estas plantas, por sua vez, são denominadas
pecilohídricas (HAMBLER, 1961; WALTER; STADELMAN, 1968), pois são capazes de
apresentar um conteúdo de água variável de seus tecidos vegetativos ao longo de seu
desenvolvimento sem que isto provoque danos irreparáveis aos mesmos. Também são conhecidas
como tolerantes à dessecação (BEWLEY, 1979; BEWLEY; KROCHKO, 1982) no sentido de
Levitt (1980), ou “resurrection plants” (GAFF, 1971), que na língua portuguesa poderia ser
traduzido como “plantas revivescentes”.
A tolerância à dessecação é encontrada em diferentes grupos taxonômicos, incluindo
procariotos e eucariotos, como bactérias, algas, fungos, líquenes, briófitas, pteridófitas e
angiospermas, além de alguns animais invertebrados (BEWLEY; KROCHKO, 1982; OLIVER;
BEWLEY, 1997). Além de tecidos vegetativos e outros organismos uni e pluricelulares
24
anteriormente mencionados, o processo de tolerância à dessecação é verificado em sementes
ortodoxas (WILLIAMS; LEOPOLD, 1989; VERTUCCI; FARRANT, 1995), podendo também
ocorrer em grãos de pólen e esporos (BEWLEY; KROCHKO, 1982; OLIVER; BEWLEY, 1997).
As gimnospermas formam o único grupo de plantas em que a tolerância à dessecação não é
encontrada em tecidos vegetativos, embora possuam sementes tolerantes à dessecação (OLIVER;
BEWLEY, 1997).
O processo de tolerância à dessecação em tecidos vegetativos envolve mecanismos de
proteção e de reparo contra efeitos que diferentes fatores potenciais de estresse poderiam causar
durante a desidratação e a reidratação (BEWLEY; OLIVER, 1992). A proporção entre
mecanismos de proteção e de reparo que pode ser encontrada em plantas tolerantes à dessecação
parece depender da velocidade de desidratação a que seus tecidos vegetativos estão sujeitos
(OLIVER, 1996; OLIVER; BEWLEY, 1997).
Algas, líquenes e briófitas tolerantes à dessecação, em geral, não apresentam mecanismos
eficientes de impedimento à perda de água de seus tecidos, exibindo um rápido equilíbrio de seu
conteúdo interno de água com o potencial de água de um ambiente seco (OLIVER; BEWLEY,
1997). Nestes grupos, a tolerância à dessecação é fundamentada, principalmente, na indução de
mecanismos de reparo durante a reidratação (OLIVER; BEWLEY, 1997), embora algumas
briófitas também possam apresentar mecanismos de proteção que são ativados durante a
desidratação (OLIVER, 1996). Desta maneira, em algas, líquenes e briófitas, os mecanismos
responsáveis pela conferência da tolerância à dessecação são, preponderantemente, constitutivos.
Mecanismos constitutivos seriam aqueles que se encontrariam funcionais nos tecidos
independentemente da necessidade de ativação durante a desidratação. Por este motivo, algas,
líquenes e briófitas tolerantes à dessecação são denominadas “totalmente tolerantes à dessecação”
(“fully desiccation tolerant”, OLIVER, 1996), pois, em um sentido geral, independem da indução
de mecanismos de proteção.
Pteridófitas e angiospermas tolerantes à dessecação não suportam uma rápida
desidratação de seus tecidos vegetativos (GAFF, 1977; BARTELS et al., 1990; OLIVER;
BEWLEY, 1997). A tolerância à dessecação em tecidos vegetativos de pteridófitas e
angiospermas, por sua vez, parece ser fundamentada, preponderantemente, na ativação de
mecanismos de proteção durante a desidratação, embora mecanismos de reparo também possam
ocorrer durante a reidratação (BEWLEY; KROCHKO, 1982; BARTELS et. al., 1990; BEWLEY;
25
OLIVER, 1992; OLIVER, 1996; OLIVER; WOOD; O‟MAHONY, 1998; FARRANT et al.,
2003). A indução de parte destes mecanismos de proteção durante a desidratação é controlada
pelo ácido abscísico (ABA) (BARTELS et al., 1990; OLIVER, 1996; OLIVER; BEWLEY,
1997). Desta maneira, o controle da perda de água nos tecidos vegetativos de pteridófitas e
angiospermas parece ser importante para permitir o tempo necessário para a ativação dos
mecanismos de proteção (OLIVER; BEWLEY, 1997). Neste sentido, pteridófitas e angiospermas
tolerantes à dessecação são denominadas tolerantes à dessecação modificadas (“modified
desiccation tolerant”, OLIVER, 1996), uma vez que a tolerância somente se estabelece após uma
fase de preparação dos tecidos com a indução dos mecanismos necessários (OLIVER, op.cit.).
No Brasil, Morello (1954) foi o primeiro a chamar atenção para a ocorrência da tolerância
à dessecação em tecidos vegetativos de uma espécie da caatinga, Selaginella convoluta. Estudos
posteriores têm enriquecido a listagem de espécies nativas com representantes das famílias
vasculares Velloziaceae, Cyperaceae, Poaceae, Pteridaceae, Schizaeaceae e Selaginellaceae
(MEGURO et al., 1977; GAFF, 1987; MEIRELLES; MATTOS; SILVA, 1997). Em outros
lugares do mundo também são encontradas espécies tolerantes à dessecação de outras famílias, a
exemplo das dicotiledôneas Gesneriaceae, Scrophulariaceae, e Myrothamnaceae (GAFF, 1971).
A tolerância à dessecação em tecidos vegetativos é freqüente entre as formas de vida
categorizadas por Raunkiaer (ELLENBERG; MUELLER-DOMBOIS, 1967) que ocorrem em
campos rupestres e afloramentos rochosos monolíticos (MEIRELLES; MATTOS; SILVA, 1997;
POREMBSKY; BARTHLOT, 2000; CONCEIÇÃO; PIRANI, 2005). Afloramentos rochosos
monolíticos são também conhecidos como “inselbergs” (POREMBSKY; BARTHLOT, 2000).
Além dos campos rupestres e afloramentos rochosos, a tolerância à dessecação em tecidos
vegetativos também pode ser encontrada em espécies da vegetação terrestre da caatinga e do
cerrado (MEIRELLES; MATTOS; SILVA, 1997), bem como da vegetação epifítica existente
sobre troncos de árvores florestais e urbanas. Afloramentos rochososos, especialmente,
constituem centros de diversidade para espécies vasculares tolerantes à dessecação
(POREMBSKY; BARTHLOT, 2000). Nestes diferentes ambientes, a condição de seca extrema e
imprevisível relacionada à falta de substrato ou solo e sua alta capacidade de drenagem sugere a
principal razão da ocorrência da tolerância à dessecação de tecidos vegetativos entre suas formas
de vida (MEIRELLES; MATTOS; SILVA, 1997). A desidratação completa de plantas tolerantes
à dessecação pode ocorrer em algumas horas de seca, no caso de criptógamas, ou em alguns dias,
26
no caso das fanerógamas de maior porte. Desta maneira, espécies tolerantes à dessecação estão
sujeitas a ciclos repetidos de dessecação e reidratação em seus habitats, o que deve constituir uma
limitação contra a manutenção de um balanço positivo de carbono necessário para o crescimento
(EICKMEIER, 1979).
Uma das principais características utilizadas para a identificação visual de plantas
tolerantes à dessecação é o aspecto que suas folhas apresentam quando estão no estado
dessecado, caracterizado pelo enrolamento intenso, a aquisição de uma textura mais rígida e
mudanças de coloração do tecido. Estes aspectos se diferenciam daquele correspondente aos de
palha ressecada como as folhas de plantas homeohídricas se apresentam após serem desidratadas
ao extremo, o que indica a morte destes tipos de tecidos. Com a perda de água, os tecidos foliares
de plantas pecilohídricas podem apresentar diferentes padrões de enrolamento, de acordo com a
espécie, o que resulta na diminuição de sua área foliar exposta à radiação solar trazendo
vantagens para a sobrevivência (LEBKUECHER; EICKMEIER, 1993; FARRANT et al., 2003).
A diminuição de área foliar deve-se à proporcional diminuição do volume celular de seus tecidos
foliares. Neste processo, a diminuição do volume celular é acompanhada de dobramentos das
paredes, recolhimento de membranas e formação de numerosos pequenos vacúolos
(MARKOVSKA et al., 1994; SHERWIN; FARRANT, 1998; FARRANT et al., 2003).
A coloração que o tecido foliar assume após ser dessecado de forma viável está
relacionada ao grau de preservação de clorofilas e manutenção ou acúmulo de outros pigmentos
fotoprotetores, quando presentes, como carotenóides e antocianinas. Estas diferentes
possibilidades podem resultar em folhas dessecadas com colorações esverdeadas, arroxeadas ou
intensamente amareladas. Quando suas folhas conservam o conteúdo de clorofilas após a
completa desidratação, podendo ou não manter a aparência esverdeada devido ao efeito da
sobreposição de pigmentos, além de manter a ultra-estrutura cloroplastidial básica formada pelo
empilhamento dos tilacóides, a espécie é classificada como homeoclorófila. Quando as folhas se
tornam amareladas ou arroxeadas no final do processo de dessecação, sendo o conteúdo de
clorofilas completamente perdido e a ultra-estrutura do aparato fotossintético desmantelada
transformando os cloroplastos em plastoglóbulos, a espécie é classificada como peciloclorófila
(HAMBLER, 1961; MARKOVSKA et al., 1994; SHERWIN; FARRANT, 1998; FARRANT et
al., 2003). Neste caso, as plantas deste grupo são capazes de reconstituir o aparato fotossintético
27
capaz de retomar a atividade fotossintética e re-estabelecer um balanço positivo de carbono
durante a rehidratação foliar (TUBA et al., 1994; TUBA et al., 1998).
Sugere-se que a vantagem da homeoclorofilia esteja associada à rapidez no
estabelecimento de um balanço positivo de carbono com a reidratação (EICKMEIER, 1980). Por
outro lado, propõe-se que a peciloclorofilia funcione como uma forma de impedimento à
ocorrência de eventos de foto-oxidação provocados por intensa radiação solar em folhas com
baixo conteúdo relativo de água (FARRANT et al., 2003).
Uma das evidências que contribuem para explorar o significado ecológico da
peciloclorofilia é a distribuição diferencial de plantas homeo e peciloclorófilas nos diversos
micro-habitats dos afloramentos rochosos. As espécies peciloclorófilas estão restritas aos
ambientes expostos diretamente à insolação e as homeoclorófilas parecem ocorrer
preferencialmente em habitats sombreados. Nos afloramentos rochosos, a maior parte da
vegetação submetida diretamente às condições extremas da superfície rochosa ocorre em grupos,
chamados de ilhas-de-solo (MEIRELLES et al., 1999). As ilhas de solo são caracterizadas pela
deficiência de substrato, sendo o solo praticamente ausente ou com pequena profundidade. Estes
agrupamentos são também chamados de “touceiras de monocotiledôneas” (IBISCH et al., 1995) e
são freqüentemente formados por espécies tolerantes à dessecação. As ilhas de solo variam de
tamanho e essa variação é acompanhada por uma mudança na composição de espécies, bem
como de mudanças nas condições microclimáticas. O desenvolvimento de espécies de maior
porte nas ilhas maiores proporciona uma condição de sombra e redução da temperatura em seu
interior. Da mesma forma, existiria uma maior disponibilidade de substrato e conseqüentemente
de água disponível. Nas ilhas maiores as plantas heliófilas como as espécies peciloclorófilas
situam-se nas bordas e as homeoclorófilas ocorrem no espaço interno da ilha onde estão
submetidas ao sombreamento. Esse aspecto constitui a segregação mais evidente entre o habitat
das peciloclorofilas e homeoclorófilas (figura 1). Entretanto, ocorrem algumas espécies
homeoclorófilas que apresentam heliofilia. Em contraste, nenhuma peciloclorófila apresenta
umbrofilia (MEIRELLES, 1990).
28
Figura 1 - Distribuição de espécies em função de classes de tamanho de ilhas de solo sobre afloramentos rochosos, a)
criptógamas homeclorófilas tolerantes à dessecação: Anemia villosa, Anemia flexuosa, Doryopteris
Collina; b) fanerófitas peciloclorófilas tolerantes à dessecação: Pleurostima purpurea, Vellozia candida,
Nanuza plicata e Trilepis lhotskiana; c) demais espécies sensíveis à dessecação (Adaptado a partir de MEIRELLES, 1990)
29
1.1
Considerações gerais
O conhecimento corrente sobre as vantagens da peciloclorofilia fundamenta-se na idéia
geral de que perda de clorofilas durante a desidratação dos tecidos foliares impede sua possível