Implicações da manutenção ou perda da clorofila na tolerância à dessecação de tecidos vegetativos... por Saulo de Tarso Aidar - Versão HTML

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oxidação pela luz no estado de anabiose, o que seria uma vantagem para a sobrevivência à

dessecação em ambientes ensolarados. Por outro lado, a conservação de clorofilas em

homeoclorófilas possibilitaria sua oxidação na luz no estado dessecado, o que explicaria, em

geral, a ausência de espécies deste grupo nos mesmos ambientes.

Embora este modelo faça sentido para um amplo número de espécies homeoclorófilas por

serem encontradas preponderantemente em ambientes sombreados, ele não é totalmente

aplicável. A exemplo disto, são observadas gramíneas e algumas briófitas tipicamente heliófilas

tolerantes à dessecação, além de algumas pteridófitas ( Anemia sp., Doryopteris sp.) de ambientes

parcialmente sombreados a ensolarados, todas homeoclorófilas. Isto deve caracterizar certo nível

de artificialidade com relação à previsão da funcionalidade das espécies de acordo com a

interpretação geral associada à classificação das plantas tolerantes à dessecação em

homeoclorófilas e peciloclorófilas.

Portanto, a sobrevivência à dessecação de homeoclorófilas em ambientes sujeitos à

radiação luminosa intensa deveria ser possível pela ativação de mecanismos capazes de conferir

certo nível de proteção das clorofilas conservadas contra sua possível oxidação pela luz durante a

anabiose. Dentre tais mecanismos poderiam ser citados: a capacidade de expressão de diferentes

substâncias antioxidantes enzimáticas e não-enzimáticas, além da atuação de sombreadores

foliares efetivos no nível do tecido e impostos em decorrência do acúmulo de pigmentos, do

padrão de disposição de tricomas com capacidade de reflexão da luz recebida nas superfícies

foliares, do enrolamento dos tecidos foliares associado a sua diminuição de área que diminui a

interação de suas superfícies com a luz, bem como de um posicionamento foliar com uma

orientação no estado dessecado que limita a interceptação de luz nos horários diários de maior

intensidade. Neste sentido, certa diversidade e interação de mecanismos espécie-específicos

poderiam explicar variações no padrão de ocorrência das homeclorófilas.

Os mecanismos de proteção que poderiam estar associados às homeoclorófilas,

provavelmente, devem ser menos eficientes para a longevidade no estado de anabiose,

comparados ao de perda de clorofilas caracterizada pela peciloclorofilia. Neste sentido, a

longevidade em homeoclorófilas poderia ser menor, supostamente, em decorrência de um maior

30

acúmulo de substâncias oxidadas no nível celular quanto maior o tempo de permanência no

estado dessecado. No entanto, parte dos mecanismos de proteção acima mencionados também

pode ocorrer em peciloclorófilas, significando que a sobrevivência deste grupo em condições de

insolação direta não residiria apenas no impedimento da interação da luz com as clorofilas.

1.2

Teoria celular da tolerância à dessecação

A teoria que explica como as plantas pecilohídricas toleram a dessecação se fundamenta

em processos preponderantemente celulares. Embora os mecanismos precisos de percepção dos

estímulos ambientais e sua transdução em sinais no interior do organismo vegetal sejam pouco

conhecidos, uma das primeiras respostas vegetais detectadas no início da condição de seca é o

aumento da produção do hormônio vegetal ácido abscísico (ABA). Este hormônio está envolvido

com modificações na expressão gênica (BARTELS et al., 1990) que resultam no acúmulo de

diferentes metabólitos relacionados com a aquisição da tolerância. Além das respostas iniciais

típicas contra a seca conhecidas em homeohídricas para economizar água, como fechamento

estomático, acúmulo de osmólitos, as plantas vasculares tolerantes à dessecação apresentam uma

modificação do metabolismo de carboidratos e conseqüente acúmulo de açúcares não-redutores

(GHASEMPOUR et al., 1998; WILLIGEN et al., 2004; ZIVKOVIC et al., 2005; BARTELS,

2005), principalmente sacarose, mas também com participação de trealose, rafinose e estaquiose,

que parecem atuar na estabilidade estrutural de macromoléculas em substituição à água

promovendo um estado vitrificado. O acúmulo destes açúcares, além de permitir um controle da

pressão osmótica juntamente com outros osmólitos como prolina, também confere a vitrificação

do citoplasma. No estado vitrificado, o metabolismo é extremamente diminuído (BEWLEY;

KROCHKO, 1982; WILLIAMS; LEOPOLD, 1989). Além de açúcares, também se observa um

acúmulo de proteínas do tipo Late Embryogenesis Abundant (LEA) que também está relacionado

com a manutenção da estabilidade de macromoléculas citoplasmáticas e de membranas

(BARTELS, 2005), possivelmente em sinergia com os carboidratos para formar o estado

vitrificado também conhecido como biovidro (BROWNE et al., 2002). A ativação e/ou acúmulo

de substâncias de sistemas antioxidantes enzimáticos (FARRANT et al., 2003) e não-enzimáticos

(CASPER; EICKMEIER; OSMOND, 1993; WILLIGEN et al., 2001) também recebe

importância de destaque, pois são responsáveis pela eliminação do potencial danoso de radicais

livres e espécies reativas de oxigênio que aumentam sob condição de desidratação. Estas

31

substâncias, dentre elas tripleto de clorofila (3Chl*), singleto de oxigênio (1O2), hidroxila (OH-),

superóxido (O -

2 ) e peróxido de hidrogênio (H2O2), podem ser formadas devido a transferência de

elétrons para o oxigênio 3O2 nas cadeias de transporte da respiração e fotossíntese (TAIZ;

ZEIGER, 2002). No entanto, há considerável variação nas respostas de enzimas antioxidantes nas

fases de desidratação e reidratação de diferentes espécies de plantas pecilohídricas, podendo ter

sua atividade aumentada, diminuída ou mantida estável dependendo da fase (FARRANT et al.,

2003).

Outros mecanismos celulares estão envolvidos, como modificações na composição de

lipídeos de membrana, com diminuição da insaturação de fosfolipídios e o aumento da

concentração de colesterol como possível estabilizador estrutural (QUARTACCI et al., 2002).

Além de modificações na matriz lipídica, foi caracterizado o aparecimento de possíveis

aquaporinas do tipo “TIP 3;1” em membranas dos inúmeros vacúolos pequenos e não-aquosos

que são formados durante o processo de dessecação. Estes canais de membrana aumentam sua

permeabilidade e, provavelmente, estão relacionados com um papel protetor ou estabilizador

contra danos mecânicos que poderiam ser produzidos no momento de influxo da água, durante a

reidratação, além de estarem possivelmente associados com a mobilização de proteínas, acúcares,

prolina e outros solutos que são acumulados nestes compartimentos (WILLIGEN et al., 2004). A

produção de proteínas similares às Early Light Inducible Proteins (ELIPs) também foi

caracterizada em Craterostigma plantagineum e Sporobolus stapfianus, as quais são expressas

durante a re-aquisição da coloração esverdeada de plantas estioladas ou em folhas maduras

expostas à condições de excesso de luz. São proteínas similares às High Light Induced Proteins

(HLIPs) de cianobactérias e proteínas do complexo de colheita de luz, ou light harvest complex

(LHC), dos fotossistemas com função protetora contra danos foto-oxidativos do aparato

fotossintético e que atuam por meio de ligações com zeaxantinas no processo de extinção não-

fotoquímica da energia absorvida (RASCIO; LA ROCCA, 2005).

32

1.3

Fotossíntese e respiração de plantas tolerantes à dessecação

Dentre as plantas tolerantes, encontra-se com maior freqüência a via fotossintética do tipo

C3 (FARRANT et al., 1999), embora as estratégias C4 e do metaboslicmo ácido das crassuláceas,

ou Crassulacean Acid Metabolism (CAM) também possam ocorrer (BARTHLOTT;

POREMBSKI, 1996). Assim como em qualquer homeohídrica, a fotossíntese de pecilohídricas

superiores é mais sensível à desidratação que o metabolismo respiratório (MARKOVSKA et al,

1994; YANG et al., 2003). Após certo período de suspensão da irrigação, o balanço positivo de

CO2 é limitado, inicialmente, pelo fechamento estomático, e se torna negativo após a inativação

fotossintética, tornando-se nulo na condição de anabiose (KIMENOV et al., 1989;

MARKOVSKA et al., 1994; SCHWAB et al., 1989; TUBA et al., 1998; AIDAR et al., 2010). O

artigo publicado por Aidar e colaboradores (2010), derivado de parte desta tese, é apresentado em

anexo.

A diminuição da atividade fotoquímica sob condição de fotoinibição fotossintética

durante a desidratação de plantas tolerantes à dessecação já foi relacionada à ativação de

mecanismos de dissipação de energia como o ciclo das xantofilas (CASPER; EICKMEIER;

OSMOND, 1993).

Durante a reidratação, a respiração é rapidamente ativada. Devido ao fato de as

peciloclorófilas serem dependentes da re-síntese de clorofilas e re-construção do seu aparato

fotossintético, normalmente dependem de um maior período de tempo para recuperar totalmente

suas atividades comparando-se com as homeoclorófilas (TUBA et al., 1994; SHERWIN;

FARRANT, 1996).

Entre as homeoclorófilas, foram estudadas algumas briófitas que apresentaram diferenças

de respostas fisiológicas em função do habitat original mais xérico ou mais mésico, tendo sido

observada uma maximização da assimilação de carbono em períodos mais favoráveis em espécies

ou raças típicas de ambientes mais xéricos, por meio de taxas fotossintéticas mais altas durante a

dessecação, taxas de respiração mais reduzidas durante as fases de dessecação e reidratação do

tecido foliar, tolerância no estado dessecado por um período de tempo mais prolongado além de

uma capacidade de alcançar uma atividade fotossintética mais rapidamente após a reidratação que

espécies ou raças típicas de ambientes mais mésicos (ALPERT; OECHEL, 1985; ALPERT;

OECHEL, 1987). Em estudo com duas espécies homeoclorófilas de Selaginella (pteridófita), a

representante de ambiente mais xérico, S. lepidophylla, apresentou uma recuperação

33

fotossintética mais rápida devido a uma maior conservação do sistema fotossintético e da

atividade da rubisco durante o estado dessecado e, conseqüentemente, uma reduzida dependência

por processos de reparo do sistema fotossintético durante a reidratação comparando-se com a

espécie S. pilifera, de ambiente mais mésico (EICKMEIER, 1980). Estes resultados mostram que

a vantagem da homeoclorofilia está associada à rapidez no estabelecimento de um balanço

positivo de carbono com a reidratação.

Por outro lado, a peciloclorofilia deve conferir vantagem adaptativa para a colonização de

ambientes caracterizados por prolongados períodos de seca severa e radiação solar direta.

Segundo a interpretação vigente, a degradação das clorofilas durante o processo de dessecação

em peciloclorófilas ocorre de forma controlada e ativa, tendo como finalidade o impedimento da

absorção excessiva de luz e conseqüente ocorrência de danos resultantes de eventos foto-

oxidativos por folhas com baixo conteúdo relativo de água (SHERWIN; FARRANT, 1998).

1.4

Foto-oxidação e fotoinibição fotossintética

Na presença de água, os organismos fotossintetizantes são capazes de converter a energia

quântica da luz absorvida pelos pigmentos fotossintéticos em energia redox. Este processo ocorre

por meio da produção de um oxidante forte e de um redutor forte representados pela clorofila

(P680) e pela feofitina (Feo) dos centros de reação dos fotossistemas II (1P680Feo → 1P+680Feo-)

(HEBER, 2008). Na falta de água, a conversão da energia quântica em potencial redox é

diminuída, uma vez que ela é a doadora dos elétrons necessários para os eventos de redução,

impedindo assim a separação de cargas ou seguindo-se de sua recombinação que reverte a

equação anterior (HEBER, 2008). Durante a recombinação de cargas, a reversão do spin

eletrônico produz tripleto de clorofila (3P680), um estado de excitação eletrônica que persiste por

um período relativamente longo nos fotossistemas II dos centros de reação (HEBER, 2008). Este

estado da clorofila pode reagir com oxigênio e produzir singleto de oxigênio (3P680 + 3O2 → 1P680

+ 1O2), que é um radical livre extremamente destrutivo no meio celular e seu acúmulo sob forte

nível de radiação ameaça a sobrevivência de organismos fotossintetizantes (HEBER, 2008).

Substâncias do metabolismo e do aparato fotossintético podem ser inativadas, além de que

membranas e ácidos nucléicos podem sofrer danos como conseqüências do acúmulo de radicais

livres (SMIRNOFF, 1993). A ocorrência destes processos resulta na fotoinibição, que pode ser

conceituada como a diminuição da eficiência quântica fotossintética e da capacidade

34

fotossintética máxima de duas formas, dinâmica e crônica, devido ao excesso de luz (OSMOND,

1994). A fotoinibição dinâmica é considerada prontamente reversível no sentido de que após

certo tempo de acondicionamento foliar ao escuro, a folha pode reassumir sua eficiência quântica

fotossintética normal comparável às condições ótimas de disponibilidade de recursos. A

fotoinibição do tipo crônica é considerada lentamente reversível e está relacionada com a

inativação de proteínas do tipo D1 dos fotossistemas II em uma condição em que a planta

apresenta uma diminuição da capacidade de renovação da mesma. Logo, sua recuperação é

possível somente mediante a reposição das formas ativas destas proteínas o que pode ocorrer

somente após períodos de tempo mais longos do que o necessário para a recuperação do estado

fotoinibitório do tipo dinâmico.

1.5

Mecanismos de proteção contra a luz

Sob condições fisiológicas normais, a redução do CO2 para a produção de carboidratos

consome a maior parte dos elétrons derivados da oxidação da água (LAWLOR; CORNIC, 2002).

Sob diminuição da assimilação de CO2 aumenta a transferência de elétrons para o O2, o que,

conforme mencionado anteriormente, podendo levar à produção de espécies reativas de oxigênio

potencialmente danosas. Além disso, pode ocorrer também o acúmulo de substâncias no seu

estado reduzido alterando o estado redox celular. O estado redox está associado à diferentes

agentes de tamponamento e de sinalização celular que poderiam levar à ativação de mecanismos

de proteção. O sistema ferredoxina-tioredoxina, bem como glutationa e ascorbato estão

envolvidos com a regulação do balanço redox, e espécies reativas de oxigênio também estão

relacionadas à ativação de sistemas antioxidantes de proteção enzimática (SCHEIBE et al., 2005;

WILSON et al., 2006). O equilíbrio do estado redox no cloroplasto poderia ser mantido, mesmo

sob diminuição do consumo de redutores equivalentes e de ATP, por meio de três diferentes vias:

transporte cíclico de elétrons, redução de O2 associada a fluxo pseudocíclico de elétrons e ciclo

água-água, e exportação de redutores equivalentes como malato (SCHEIBE et al., 2005). Além

disso, as mitocôndrias contribuem para o balanço redox celular, por meio da enzima oxidase

alternativa (AOX) que dissipa elétrons sem produzir ATP, e por meio da fotorrespiração também

associada aos peroxissomos (SCHEIBE et al., 2005).

Além da manutenção do transporte de elétrons, a dissipação da energia na forma de calor

também pode ocorrer como forma de proteção contra o excesso de luz pelo ciclo das xantofilas

35

(DEMMIG-ADAMS, 1990; DEMMIG-ADAMS; ADAMS, 1996). No ciclo das xantofilas, um

grupo de carotenóides, a interconversão de violaxantina (V), anteraxantina (A), e zeaxantina (Z)

nas membranas dos tilacóides resulta na transformação da energia luminosa em calor. Esta

interconversão é realizada por um processo de de-epoxidação induzido por luz de V para Z via A

catalisado por violaxantina de-epoxidase (VDE), e epoxidação de Z para V sob luz fraca

catalisada por zeaxantina epoxidase (ZE). A enzima VDE requer ascorbato e pH baixo para se

tornar ativa no lúmen (GILMORE; YAMAMOTO, 1992; PFÜNDEL et al., 1994), o que é obtido

por meio do bombeamento de prótons para o interior dos tilacóides em função do transporte de

elétrons fotossintéticos (LATOWSKI et al., 2004a). Além disso, a protonação do lúmen também

induz mudanças conformacionais na proteína PsbS dos complexos antena dos fotossistemas II

(FSII) que levam à dissipação de calor (TAKIZAWA et al., 2007), na qual Z modula e amplifica

a taxa de extinção não fotoquímica (NPQ) da energia excedente (DEMMIG-ADAMS; ADAMS,

1996). O uso preferencial de prótons para a produção de ATP favorece a fotossíntese ao invés da

dissipação de energia (HEBER et al., 2006). Somente o excesso de prótons é direcionado para a

protonação de PsbS, e sua dissociação sob luz baixa ou escuro inativaria a dissipação da energia

dependente de zeaxantina (HEBER, 2008).

No entanto, considerando que a luz nem sempre está presente durante a desidratação, uma

regulação sensível de um sistema de proteção por uma reação de protonação exclusivamente

dependente de luz poderia ser questionável (HEBER, 2008). Além disso, regulação sensível

certifica de que dissipação de energia não compete com conservação fotossintética de energia,

mas procedem simultaneamente enquanto puder ser evitado que o excesso de luz cause

fotoinibição sem impedir a conservação de energia fotossintética em plantas hidratadas (HEBER,

2008).

Em organismos autotróficos pecilohídricos, a fluorescência da clorofila diminui em

função da perda de água assim como a fotossíntese e a separação estável de cargas (HEBER et

al., 2006), e aumenta em resposta a reidratação re-estabelecendo a separação estável de cargas

(HEBER, 2008). Embora a extinção da fluorescência possa ser, à primeira vista, simples

conseqüência da desidratação das membranas fotossintéticas que contêm clorofila, o uso de luz

pela fotossíntese, a emissão de fluorescência e a dissipação de energia na forma de calor ocorre

de forma competitiva uma com as outras, de acordo com a primeira lei da termodinâmica

(HEBER, 2008). Devido a isto, a perda concorrente da separação de carga e de emissão de

36

fluorescência durante a desidratação indica a ativação de mecanismos de dissipação de energia,

enquanto sua inativação é mostrada pelo aumento da fluorescência durante a reidratação

(HEBER, 2008).

Novos mecanismos de dissipação de energia que não requerem reação de protonação para

sua ativação têm sido evidenciados como forma de proteção contra a fotoinativação em briófitas

e líquenes dessecados (VEERMAN et al., 2007). Um mecanismo principal que não requer luz

para sua ativação é baseado em mudanças conformacionais de um complexo proteína-clorofila

induzidas pela dessecação. Este mecanismo permite uma dissipação de energia térmica,

denominada ultra-rápida, dentro do complexo proteína-pigmento, impedindo a chegada de

energia nos centros de reação funcionais e, conseqüentemente, protegendo-os contra a

fotoinativação. Na presença de luz durante a dessecação, as mudanças conformacionais são

modificadas de maneira a promover um aumento da fotoproteção particularmente em

clorolíquenes dessecados (HEBER, 2008).

Além de mecanismos bioquímicos, as plantas podem apresentar formas de se proteger do

excesso de luz por meio de uma movimentação e auto-sobreamento foliar capazes de limitar a

absorção excessiva de luz (SHERWIN; FARRANT, 1998).

1.6

Distribuição de Anemia flexuosa e Pleurostima purpurea, observações sobre os

ambientes de ocorrência natural de peciloclorófilas e homeoclorófilas, e condições

de cultivo

1.6.1 Distribuição de Anemia flexuosa

O gênero Anemia é amplamente distribuído na América Tropical, com cerca de 80

espécies, e sul da Índia, sendo o Brasil um dos centros de diversidade do grupo representado

pelas suas regiões central e do sudeste (TRYON; TRYON, 1982).

Tryon e Tryon (1982) descrevem que o gêrero Anemia é primariamente de habitats

abertos e locais bem drenados, estando suas espécies freqüentemente associadas com outras

pteridófitas como Pellaea e Doryopteris, além de espécies das famílias Eriocaulaceae e

Velloziaceae, como é o caso de Pleurostima purpurea, do sudeste brasileiro. No entanto, Anemia

flexuosa apresenta uma ocorrência preferencial em ambientes sombreados, principalmente em

meio à vegetação herbácea de comunidades de ilhas de solo encontradas em afloramentos

rochosos (MEIRELLES, 1990). Apesar dessa constatação, a ampla distribuição desta espécie

37

inclui formações como cerrado e campos de altitude (TRYON; TRYON, 1982; ISHARA et al.,

2008; SALINO; ALMEIDA, 2008) onde também podem ser encontradas em condições de alta

exposição.

1.6.2 Distribuição de Pleurostima purpurea

O gênero Pleurostima foi proposto para um grupo diferenciado de espécies de

Velloziaceae brasileiras (MENEZES, 1980). Pleurostima purpurea é endêmica do estado do Rio

de Janeiro, Brasil, onde ocorre em ilhas de solo sobre afloramentos rochosos graníticos sob

condição exposta à radiação solar direta (MEIRELLES; MATTOS; SILVA, 1997).

1.6.3 Observações sobre os ambientes de ocorrência natural de peciloclorófilas e

homeoclorófilas

Todas as espécies peciloclorófilas conhecidas são angiospermas monocotiledôneas. No

grupo das homeoclorófilas encontra-se uma maior diversidade de grupos taxonômicos, com

representantes de briófitas, pteridófitas e angiospermas mono e dicotiledôneas.

De acordo com observações de campo, a ocorrência das espécies peciloclorófilas limita-se

a ambientes cuja exposição permite a incidência de radiação solar direta em, pelo menos,

algumas horas do dia. Isto pode variar dependendo do grau de inclinação e orientação da vertente

do afloramento rochoso em que se encontram tais plantas. As vasculares homeoclorófilas, por sua

vez, apresentam uma maior ocorrência em ambientes sombreados por outros estratos de

vegetação ou em faces rochosas cuja disposição permite somente a ocorrência de luz difusa nos

sítios de ocorrência das plantas. As vasculares homeoclorófilas normalmente são encontradas em

meio à vegetação estabelecida nas ilhas de solo que constituem as comunidades vegetais das

superfícies de afloramentos rochosos, além de poderem ser encontradas com um hábito epifítico,

ou seja, sobre a superfície de troncos de árvores onde a luz incidente é difusa ou direta por curtos

períodos de tempo.

No entanto, a espécie homeoclorófila Anemia flexuosa, apesar de ocorrer com maior

freqüência em ambientes mais sombreados, pode também ser encontrada sob uma condição de

exposição à radiação luminosa aparentemente semelhante à verificada para espécies

peciloclorófilas, como Pleurostima purpurea.

38

1.6.4 Condições de cultivo

Observações em condição de cultivo em casa de vegetação mostram que esta espécie pode

ser cultivada sob radiação solar direta e alta disponibilidade de água, embora aparentemente

passe a desenvolver folhas menores e em menor número, comparativamente. Além disso, Anemia

flexuosa é capaz de sobreviver após um ciclo completo de desidratação e reidratação sob radiação

solar direta, mas parece não manter a mesma longevidade foliar após repetidos ciclos

comparando-se com uma condição sombreada. Outro aspecto observado é de que Anemia

flexuosa parece não perdurar de forma viável no estado dessecado por longos períodos de tempo,

diferentemente das espécies peciloclorófilas. Isto pode sugerir a ocorrência de uma menor

capacidade de manutenção da viabilidade em plantas homeclorófilas do que em peciloclorófilas

quanto maior o tempo de permanência na condição dessecada.

1.7

Argumentação e hipótese de estudo

Conforme apresentado, as células de tecidos vegetativos de plantas pecilohídricas sofrem,

em geral, profundas alterações ultra-estruturais durante o processo de dessecação, que culmina

com sua vitrificação. Nas peciloclorófilas, este estado protoplasmático de desidratação extrema é

destituído de clorofilas devido ao mecanismo de desmantelamento do aparato fotossintético. Este

mecanismo é visto como uma forma de impedimento contra danos foto-oxidativos que poderiam

ocorrer durante o estado dessecado normalmente associado à condição de exposição à radiação

solar direta. Neste sentido, a peciloclorofilia deve impedir a absorção excessiva de luz e

conseqüente ocorrência de eventos de foto-oxidação em folhas dessecadas (SHERWIN;

FARRANT, 1998). Desta forma, com a perda de clorofila, removem a principal fonte de espécies

reativas de oxigênio do sistema. Provavelmente, a ausência de clorofilas durante a reidratação

também deve ser importante no seu processo de recuperação, uma vez que nesta fase a atividade

metabólica deve estar em grande parte comprometida com processos de reparo. Esta idéia se

reforça pelo fato de o início da ressíntese de clorofilas em Pleurostima purpurea, assim como em

outras espécies pecilohídricas peciloclorófilas, ocorrer somente após a total reidratação dos

tecidos foliares (TUBA et al., 1993a,b; TUBA et al., 1994; AIDAR et al., 2010). Isto pode sugerir

que a condição de máxima hidratação seja a mais segura para a reativação fotossintética, dada a

39

maior capacidade fisiológica de proteção e reparo que células túrgidas devem apresentar. Por

outro lado, o período supostamente mais suscetível para a ocorrência de processos de foto-

oxidação nestas plantas deve se limitar àquele em que o tecido foliar se encontra em um estado de

desidratação parcial que ocorre no início do processo de dessecação, em que ainda há algum grau

de conservação do estado ultra-estrutural de seus tilacóides juntamente com as clorofilas, mas

sem assimilação fotossintética de CO2. Desta maneira, processos de dissipação de energia devem

ser fundamentais nesta fase de desidratação para assegurar a viabilidade do tecido que se prepara

para entrar em anabiose.

Em homeoclorófilas, por sua vez, a manutenção do aparato fotossintético estruturalmente

íntegro, salvo algumas alterações, mantendo estável seu conteúdo de clorofilas durante o estado

dessecado, é interpretada como vantajosa uma vez que os indivíduos deste grupo podem assumir

um balanço positivo de carbono mais rapidamente com a reidratação (EICKMEIER, 1980),

comparando-se com peciloclorófilas que dependem de uma reconstituição do sistema

fotossintético. No entanto, não está claro em que condições a conservação do aparato

fotossintético poderia favorecer a ocorrência de processos de foto-oxidação nas espécies

tolerantes à dessecação homeoclorófilas, e sob qual faixa de estados de hidratação. Além disso,

também não se conhece os limites de intensidade luminosa em que a estratégia de

homeoclorofilia pode ocorrer, o que provavelmente depende das características foliares da

espécie e que modifica seu padrão de interação com a luz de acordo com o grau de dessecação do

tecido. Isto é pertinente, pois se o sistema de membranas fotossintéticas sofre poucas alterações

durante toda a fase de dessecação e reidratação, sua interação com uma determinada intensidade

luminosa sob certa faixa de estados parciais de hidratação poderia resultar na oxidação da

clorofila e destruição de seu aparato fotossintético se mecanismos dissipativos de energia não

forem suficientes para garantir sua proteção. Desta forma, tais plantas somente devem ser capazes

de se recuperar após serem submetidas ao estado dessecado por meio da ativação de mecanismos

de proteção contra danos oxidativos durante o processo de dessecação. Portanto, a ativação destes

mecanismosdeve ser suficiente para resultar em uma capacidade de recuperação adequada após a

reidratação, dependendo da intensidade de luz. No entanto, a intensidade de luz incidente no nível

celular também poderia ser alterada pelo próprio padrão de enrolamento foliar e/ou síntese de

pigmentos específicos da espécie (Ex.: antocianinas), mesmo que em um ambiente ensolarado.

40

Em função destas considerações, não está claro se a maior freqüência de indivíduos da

espécia homeoclorófila Anemia flexuosa em ambientes mais sombreados é conseqüência de sua

maior suscetibilidade a danos fotoxidativos que possam ocorrer durante as fases de desidratação e

reidratação, quando se encontram em estados de hidratação parcial, ou seria decorrente do

acúmulo de danos fotoxidativos nos tecidos foliares somente durante o estado dessecado, ou em

cada uma destas fases. Diante disto, pode-se supor que a ocorrência de cada uma destas

possibilidades incorreria em uma diminuição da taxa de recuperação fotossintética da espécie

durante o processo de reidratação.

Para explicar a distribuição diferencial de espécies homeo e peciloclorófilas em diferentes

habitats presumimos que tecidos foliares de Anemia flexuosa devem estar sujeitos a processos

foto-oxidativos capazes de produzir efeitos de fotoinibição da fotossíntese em uma faixa de

conteúdo relativo de água mais ampla do que em espécies peciloclorófilas durante as fases de

desidratação e reidratação sob uma determinada intensidade luminosa. Em decorrência disto,

levantamos a seguinte hipótese: se a ocorrência preferencial de Anemia flexuosa em ambientes

sombreados é conseqüência de sua maior suscetibilidade a processos fotoinibitórios em uma

maior faixa de conteúdo relativo de água do que em Pleurostima purpurea então a indução da

dessecação numa condição de máxima radiação fotossinteticamente ativa não saturante em

relação às condições iniciais de hidratação deve diminuir sua taxa de recuperação fotossintética

durante a reidratação. Logo, a recuperação fotossintética de Anemia flexuosa durante a

reidratação deve ser menor do que em Pleurostima purpurea com o aumento da condição de luz

de acondicionamento durante a fase de desidratação.

Para testar esta hipótese, foram avaliados parâmetros fotossintéticos e de relações

hídricas durante os processos de dessecação e reidratação em diferentes intensidades luminosas

em uma espécie homeoclorófila e outra peciloclorófila, ambas de uma mesma comunidade

vegetal, e em uma espécie homeohídrica cultivada para servir como referência comparativa às

pecilohídricas.

O objetivo deste projeto foi caracterizar a capacidade de uso e proteção contra a luz

durante as fases de desidratação e reidratação de plantas intactas nas espécies tolerantes à

dessecação Anemia flexuosa e Pleurostima purpurea, e na homeohídrica Oryza sativa (IAC 202).

41

2 DESENVOLVIMENTO

2.1

Revisão Bibliográfica

2.1.1 Tolerância à dessecação em homeoclorófilas

Stuart (1968) evidenciou a tolerância à dessecação de tecidos vegetativos de Polypodium

polypodioides coletada de galhos de árvores de Quercus virginiana em Tallahassee, Florida.

Neste estudo, segmentos foliares impedidos de enrolar apresentaram completa recuperação

fotossintética após a perda de 97% do conteúdo normal de água. A atividade fotossintética foi

medida pela produção de oxigênio, e foi proporcional ao conteúdo de água entre 20 e 100%. O

autor também verificou que a submersão em água do pecíolo ou rizomas da planta desidratada

não resultou na reidratação das folhas, que somente se tornaram túrgidas quando em contato com

uma umidade relativa alta ou com água líquida. Foi verificado que sob condições de turgescência,

o pecíolo transportou água do rizoma para a folha em transpiração, uma vez que folhas

destacadas dos seus pecíolos se desidrataram, enquanto folhas intactas permaneceram hidratadas.

Além disso, quando rizomas de plantas túrgidas inteiras eram colocados em água, as folhas

permaneciam hidratadas e não enrolavam, mas quando se permitia que o rizoma secasse, as

folhas desidratavam rapidamente e se enrolavam. De acordo com o autor, as escamas presentes

na superfície desta espécie teriam a função de distribuir a água sobre a superfície foliar. Isto

preveniria a ocorrência de danos mecânicos que poderiam ocorrer se somente uma parte da folha

se tornasse expandida após a reidratação.

Eickmeier (1979) avaliou a recuperação fotossintética de frondes de Selaginella

lepidophylla coletadas do campo em estado dessecado. Após a reidratação, foi observada uma

rápida capacidade de recuperação fotossintética, o que estaria relacionada a uma maximização da

assimilação de CO2 durante os curtos períodos de disponibilidade de água nos ambientes de

ocorrência da espécie. O autor concluiu que a rápida recuperação fotossintética foi conseqüência

de um rápido aumento da atividade carboxilase da rubisco, o que teria sido possível tanto por

uma síntese de novo quanto pele conservação da enzima no estado dessecado.

Eickmeier (1980) realizou um estudo comparativo sobre a capacidade de recuperação