Implicações da manutenção ou perda da clorofila na tolerância à dessecação de tecidos vegetativos... por Saulo de Tarso Aidar - Versão HTML

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fotossintética das espécies Selaginella lepidophylla e Selaginella pilifera. A espécie de ambientes

mais xéricos, S. lepidophylla, apresentou uma maior velocidade de recuperação fotossintética e

taxas mais altas de assimilação de CO2. Isto ocorreu devido a uma maior conservação do sistema

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fotossintético no estado dessecado e a um menor requerimento por sistema de reparo

fotossintético durante a reidratação em S. lepidophylla do que a espécie S. pilifera de ambientes

mais mésicos.

Eickmeier (1983) estudou o efeito de diferentes taxas de dessecação na recuperação

fotossintética de Selaginella lepidophylla. A taxa de recuperação fotossintética foi maior para as

velocidades de desidratação intermediárias. Concluiu-se que a injúria provocada pela dessecação

seria multicausal e que componentes específicos do processo de recuperação fotossintética

respondem diferentemente a taxa de dessecação.

Harten e Eickmeier (1987) estudaram a influência da dessecação na recuperação

fotossintética e na integridade de membranas de três espécies de pteridófitas com distribuições

diferentes ao longo de um gradiente de aridez no Big Bend National Park, oeste do Texas:

Selaginella lepidophylla, Cheilanthes tomentosa, Notholaena sinuata var. cochisensis. A espécie

de menor altitude correspondente ao ambiente mais xérico, S. lepidophylla, apresentou menor

perda líquida de CO2 durante a respiração de reidratação, maior ganho líquido fotossintético com

uma recuperação fotossintética mais rápida, menor nível de danificação de membranas e foram

tolerantes a um período de tempo mais longo de desidratação do que as de ambientes mais

mésicos. A espécie de maior altitude, C. tomentosa, foi a mais sensível à dessecação com a

recuperação fotossintética mais lenta e o maior nível de danificação de membranas. A espécie

com distribuição sob altitude média, N. sinuata var. cochisensis, apresentou respostas

intermediárias de recuperação e de danos comparando-se com as anteriores. Os autores sugeriram

que as diferenças quanto à capacidade de recuperação poderiam influenciar a distribuição destas

espécies.

Muslin e Homann (1992) avaliaram o efeito da luz sobre a capacidade de tolerância à

dessecação de Polypodium polypodioides, uma pteridófita epífita endêmica de Tallahassee,

Florida, USA, onde ocorre comumente sobre o tronco da espécie arbórea Quercus viginiana. Para

tanto, foram utilizadas peças foliares de P. polypodioides como unidade amostral retiradas de

plantas cultivadas em casa de vegetação. Também foi utilizada a espécie Asplenium resiliens

cultivada no laboratório para medidas comparativas. O dano provocado pela luz durante a

dessecação de Polypodium polypodioides foi depende do estado de hidratação das folhas. A

recuperação normal da eficiência fotoquímica ocorreu somente quando o tratamento

fotoinibitório de luz foi fornecido enquanto as folhas estavam totalmente hidratadas, ou quando a

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desidratação tinha alcançado um estágio no qual somente a separação primária de cargas e o

armazenamento estavam operativos. O mesmo tratamento em folhas parcialmente desidratadas,

com retenção de algum transporte de elétrons entre os fotossistemas, ou folhas dessecadas

incapazes de desempenhar função fotossintética, resultou em uma recuperação ineficiente ou não

houve recuperação fisiológica após a reidratação. Além disso, foi evidenciado que a ocorrência

de fotoinibição esteve associada ao tempo de exposição à luz. O livre enrolamento foliar durante

a desidratação diminuiu a intensidade da fotoinibição. Segundo os autores, os danos induzidos

pela luz são evitados pela ocupação de ambientes sombreados pela espécie, bem como pelo

enrolamento foliar durante a desidratação de maneira que somente a superfície foliar abaxial

refletora é exposta à luz ambiente. Os autores concluíram que a fotoinibição representa de fato

uma ameaça em potencial para folhas de P. polypodioides desidratadas em seu ambiente natural e

que o enrolamento foliar é um mecanismo efetivo de proteção. Também foi demonstrado que o

estado desidratado é o mais suscetível a danos fotoinibitórios.

Gildner e Larson (1992) estudaram a capacidade de tolerância à dessecação da espécie de

pteridófita Polypodium virginianum encontrada em bordas de rochedos em condição de sub-

bosque de floresta das Escarpas de Niágara, sul de Ontário, Canadá. De acordo com os autores,

esta espécie persiste em seus ambientes de ocorrência natural sendo hábil na exploração de

períodos de alta intensidade de luz na primavera e mantendo uma taxa baixa mas relativamente

constante de assimilação de CO2 apesar de exposições prévias a flutuação do suprimento de luz e

água. Foram estudadas in situ mudanças sazonais da fotossíntese para se determinar mudanças no

grau de utilização da luz em plantas controle, plantas previamente dessecadas seguidas da

reidratação, e plantas continuamente hidratadas. Os autores verificaram que as frondes são

limitadas pela luz a maior parte do tempo, e que aproximadamente 30-50% do ganho diário de

carbono ocorreu em função da luz incidente na forma de “sunflecks”, ou seja, momentos curtos

de tempo de feixes de radiação solar direta. Também observaram altas taxas fotossintéticas

mesmo com uma densidade de fluxo de fótons fotossintéticos (DFFF) de moderada a baixa de

início da manhã, ilustrando outros fatores reguladores da produtividade no verão, como a

temperatura amena associada a umidades relativas altas que favorecem a diminuição da

resistência estomática. O maior ganho de carbono ocorreu na primavera (maio) e o menor no

verão (agosto). Houve diminuição da taxa líquida fotossintética de maio a agosto, o que foi

correlacionado à diminuição da umidade relativa do ar. Foi observada também uma co-variação

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significante entre a diminuição da resposta fotossintética e o aumento da temperatura ao longo do

ano. Além disso, não se observou aclimatação fotossintética em função da intensidade

diferenciada de luz entre as estações do ano, uma vez que as formas das curvas de fotossíntese

em função da luz foram similares. A saturação fotossintética ocorreu entre as DFFF de 100 e 200

µmol fótons m-2s-1. A dessecação anterior diminuiu a taxa fotossintética máxima, mas não afetou

os parâmetros das curvas de luz após a recuperação, indicando que qualquer dano sofrido em

função da luz durante a desidratação foi reparado rapidamente. Os autores observaram também

que P.virginianum mostrou uma correlação entre potencial de água do xilema e umidade relativa

do ar, preferencialmente ao potencial de água do solo, sugerindo que são capazes de suplementar

absorção de água pelas raízes com a absorção de água pela fronde.

Casper, Eickmeier e Osmond (1993) observaram uma diminuição intensa da eficiência

fotossintética (estimada pela relação de fluorescência Fv/Fm) durante a desidratação de

Selaginella lepidophylla sob duas diferentes densidades de fluxo de fótons fotossintéticos

(DFFF), 50 e 650 µmol fótons m-2s-1. A diminuição de Fv/Fm esteve associa inicialmente a um

aumento de Fo. Além da diminuição da eficiência fotossintética, foi observado um aumento de

zeaxantina durante a desidratação em ambos tratamentos luminosos. Os autores sugeriram que a

diminuição da eficiência associada a um aumento da via não-fotoquímica de extinção da

fluorescência (indicada pelo aumento da concentração de zeaxantina), bem como o enrolamento

da fronde e o auto-sombreamento serviriam para minimizar danos fotoinibitórios durante o

processo de desidratação de S. lepidophylla.

Markovska et al. (1994) realizaram um estudo com as espécies vasculares superiores

Haberlea rhodopensis e Ramonda serbica (Gesneriaceae), ambas tolerantes à dessecação

homeoclorófilas, endêmicas da região dos Balkans (Bulgária). A desidratação na luz resultou na

fragmentação de membranas do tonoplasto, mudanças na forma dos cloroplastos e diminuição

considerável do sistema interno de membranas de Haberlea rhodopensis, enquanto que em

Ramonda serbica foram observadas mudanças muito menos substanciais em sua ultra-estrutura,

tanto na luz quanto no escuro. As quantidades de clorofilas a e b nas folhas de H. rhodopensis e

R. serbica, diminuíram mais marcadamente durante a desidratação na luz do que no escuro, tendo

havido um aumento da relação de clorofilas a/b durante a desidratação tanto na luz quanto no

escuro. A quantidade de carotenóides aumentou na desidratação das duas espécies na luz. No

escuro, diminuiu quase duas vezes nas folhas de H. rhodopensis enquanto que em R. serbica o

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resultado foi similar ao verificado para a condição de luz. Após oito dias de recuperação as

quantidades de clorofilas a e b alcançaram valores próximos dos controles. A recuperação tanto

na luz quanto no escuro resultou em uma razão a/b mais alta do que a observada para o controle.

A quantidade de carotenóides permaneceu baixa comparada com a do controle. Durante a

desidratação na luz (65 µmol fótons m-2s-1), H. rhodopensis apresentou um sutil aumento da

fotossíntese sob um déficit de saturação hídrica (DSH) (inverso do conteúdo relativo de água,

CRA) em torno de 50%, após o qual diminuiu lentamente até se tornar negativa sob DSH em

torno de 90%. Este padrão foi similar para a transpiração, enquanto que os valores de resistência

estomática aumentaram acentuadamente sob um DSH em torno de 50%. No escuro, a fotossíntese

aumentou sutilmente sob DSH em torno de 60-70%, enquanto que a transpiração diminuiu

lentamente e de forma inversa em relação à resistência estomática. Em R. serbica, a fotossíntese

foi mínima sob DSH em torno de 50%, e aumentou sutilmente com a desidratação. A

transpiração e a resistência estomática diminuíram gradualmente. Este padrão de mudanças da

fotossíntese, transpiração e condutância estomática foi similar no escuro, mas com uma menor

amplitude de variação para a fotossíntese. Durante a recuperação na luz, a fotossíntese de H.

rhodopensis aumentou gradualmente com a diminuição do DSH. Sob DSH de 20-25%, a

fotossíntese alcançou os valores do grupo controle. A transpiração aumentou acentuadamente até

um DSH em torno de 50%, a partir do qual se manteve estável. A resistência estomática diminuiu

gradualmente. Durante a recuperação no escuro, o balanço de carbono permaneceu negativo,

enquanto a transpiração aumentou e a resistência estomática diminuiu para valores abaixo dos

valores típicos alcançados pelas plantas recuperadas na luz. A recuperação de R. serbica na luz

resultou no aumento da fotossíntese até um DSH em torno de 50%, a partir do qual tornou a

diminuir lentamente. A transpiração aumentou quase duas vezes embora a resistência estomática

tenha apresentado uma amplitude de variação muito estreita. Os valores de condutância

estomática foram quase zero sob DSH em torno de 50% e, a partir daí, aumentaram sutilmente.

Sherwin e Farrant (1998) estudaram mecanismos de proteção contra a luz na espécie

homeoclorófila africana Craterostigma wilmsii. O estudo foi realizado com plantas intactas, no

interior de casa de vegetação. A indução da dessecação foi promovida com a suspensão da

irrigação. Em Craterostigma wilmsii, a prevenção contra danos foto-oxidativos foi atribuída a

combinações de mudanças físicas e químicas. Nesta espécie, o enrolamento foliar durante a

desidratação resultou na exposição da face abaxial, além de que houve uma diminuição de 30%

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do conteúdo de clorofila e um aumento de três vezes no conteúdo de antocianinas. A atividade de

ascorbato peroxidase (AP) durante desidratação também aumentou, enquanto superóxido

dismutase (SOD) e glutationa redutase (GR) aumentaram durante a reidratação.

Hietz e Briones (2001) verificaram, entre oito espécies de pteridófitas epífitas de

diferentes posições do interior de copas de floresta pluvial tropical mexicana (Cerro Acatlán,

Veracruz central, México), que a maioria apresentou alguma característica para lidar com a falta

de água, como folhas ou rizomas que armazenam água, controle efetivo da transpiração, ajuste

osmótico, ou tolerância à dessecação. Quando colocadas para dessecar, a eficiência quântica

fotossintética de folhas acondicionadas ao escuro (avaliada pela medida de Fv/Fm) permaneceu

alta até que o conteúdo relativo de água diminuísse para abaixo de 30 a 20%. Sob um conteúdo

relativo de água muito maior, entre 70 e 30%, folhas expostas a 200 µmol de fótons m-2s-1 por um

minuto mostraram um aumento inicial da eficiência quântica efetiva (medida pela relação

Fv‟/Fm‟) seguido da diminuição dependendo da espécie, em contraste com os 30% necessários

para diminuir Fv/Fm. Nas espécies tolerantes à dessecação Fv/Fm diminuiu sob CRA maior do

que em uma das espécies sensíveis à dessecação, sugerindo que nas primeiras ocorre uma

inativação e proteção de parte do sistema fotossintético, enquanto em espécies sensíveis isto não

ocorre e por isso sofreriam danos irreversíveis. Após exposição à radiação solar direta por uma

hora (1000 µmol de fótons m-2s-1), os autores verificaram que as espécies de ambientes mais

expostos apresentaram uma melhor capacidade de recuperação de Fv/Fm, em relação ao medido

antes da exposição a luz forte, do que plantas de ambientes mais sombreados, dentro de uma

escala de tempo de minutos a horas. Houve recuperação de Fv/Fm em até dois dias, pelo menos

parcialmente, para a maioria das espécies estudadas, após perda de 80 a 96% da saturação. Os

autores discutem que o enrolamento de folhas sob dessecação é comum em pteridófitas tolerantes

a altos graus de dessecação, mas, isoladamente, o enrolamento não permitiria uma proteção

perfeita contra a luz, principalmente em espécies encontradas em pleno sol em que a superfície

foliar exposta após o enrolamento não é reflexiva. Além destas, espécies tolerantes à dessecação

em que a grande espessura não permite um enrolamento eficiente também são encontradas em

pleno sol. Desta maneira, ambos tipos de espécies exemplificadas deveriam depender de

mecanismos bioquímicos para poderem sobreviver à dessecação sob alta luminosidade,

possivelmente o mecanismo mediado por xantofila induzido pela dessecação. Os autores sugerem

que a tolerância ou a evitância à dessecação, além da alta luminosidade, podem ser importantes

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tanto para o controle da distribuição das espécies estudadas quanto para o desempenho

fotossintético sem ocorrência de estresse. Os autores concluíram que, pelo menos para a parte

mais superior da copa, a habilidade em sobreviver a falta de água evitando ou tolerando a

dessecação e a proteção contra fotoinibição foram mais importantes para a distribuição das

epífitas estudadas do que seu desempenho sob condições ótimas.

Proctor (2003) realizou um estudo com Hymenophyllum tunbrigense e Hymenophyllum

wilsonii (Hymenophyllaceae), ambas de ambientes sombreados do sudoeste da Inglaterra,

tolerantes à dessecação homeoclorófilas, cujas folhas apresentam uma única camada de células.

Neste estudo, suas folhas foram destacadas e mantidas hidratadas para realização das medidas

experimentais em algumas horas até dois dias após coletadas. As amostras foram representadas

por grupos submetidos a duas densidades de fluxo de fótons fotossintéticos (DFFF) diferentes,

moderada e baixa, de 400 e 200 µmol fótons m-2s-1, respectivamente. Foram caracterizadas

curvas de luz por fluorometria e trocas gasosas em condição de hidratação plena, apresentando

saturação sob baixas irradiâncias e com ampla variação (DFFF entre 63 e 189 para

Hymenophyllum tunbrigense e entre 129 e 552 para Hymenophyllum wilsonii). A dessecação

destas espécies foi induzida em frascos dessecadores contendo soluções salinas saturadas em

equilíbrio com o meio, capazes de estabelecer umidades relativas do ar (UR) de 20, 43 e 74%. A

recuperação de H. wilsonii foi completa e rápida após 7 dias no estado desidratado nas diferentes

umidades relativas de acondicionamento e, em H. tunbrigense, foi menor somente sob 43%.

Longos períodos de permanência sob UR de 74% (aprox. -40 MPa) resultaram em pequena

sobrevivência de ambas espécies. Concluiu-se que H. wilsonii foi mais tolerante à dessecação,

recuperando-se mesmo após 2 meses sob desidratação à 43% ou 20% UR (valores

correspondentes à potenciais de água de -114 e -218 MPa, respectivamente), enquanto H.

tunbrigense apresentou um nível similar de recuperação após 30 dias, mas sobreviveu somente

sob UR de 43%. Após 15 dias de desidratação neste nível de umidade houve uma menor

recuperação de H. tunbrigense do que H. wilsonii. Poucos dias de desidratação resultou em rápida

recuperação, correspondente à 85% e 60% da eficiência quântica potencial do fotossistema II

(Fv/Fm) nos primeiros 20 minutos para H. Wilsonii e H. tunbrigense, respectivamente. O autor

concluiu que o padrão de tolerância à dessecação nas espécies de Hymenophyllum é similar ao de

briófitas, e que a recuperação é substancialmente independente da intensidade de dessecação em

uma ampla faixa. Além disso, o autor afirma que os resultados foram mais semelhantes aos

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observados para briófias tolerantes à dessecação de habitats mais expostos do que de ambientes

sombreados por vegetação. Por outro lado, também verificou que ambas as espécies sofreram

quando mantidas por longos períodos sob UR de 74%, comparando-se com umidades mais

baixas, e que o comprimento do período de tempo de permanência da planta no estado

desidratado foi claramente um limite para sua tolerância. Neste mesmo estudo, o coeficiente de

extinção não fotoquímica da fluorescência (NPQ, utilizado como indicador da ocorrência do ciclo

das xantofilas) foi máximo sob radiação de 400 µmol fótons m-2s-1. Não houve evidência clara de

diferença de NPQ entre as duas espécies. A fórmula 1 – coeficiente de extinção fotoquímica da

fluorescênia (qP), usada como medida do estado de redução da quinona (QA) aceptora primária

de elétrons do fotossistema II, aumentou com a irradiância, e sua curva em função do DFFF foi

negativamente correlacionada com NPQ. O autor também verificou que a taxa de transporte de

elétrons (ETR) saturou sob irradiância mais alta do que a fotossíntese nas análises de curvas de

luz, concluindo que isto deve-se, provavelmente, à inclusão de fotossíntese e fotorespiração em

seu cálculo.

Farrant et al. (2003) avaliaram a influencia da luz durante a desidratação e a capacidade

de recuperação nas espécies vasculares homeoclorófilas tolerantes à dessecação africanas

Craterostigma wilmsii e Myrothamnus flabellifolius. As plantas foram desidratadas sob

densidade de fluxo de fótons fotossintéticos (DFFF) de 400 µmol fótons m-2s-1 ou sob escuro

contínuo e, mantidas por uma semana no estado dessecado antes da reidratação. Em todos os

tratamentos, a reidratação foi feita na luz, e 48 horas após a reidratação foram avaliadas. Metade

das plantas em cada tratamento teve as folhas impedidas de enrolar. Craterostigma wilmsii

apresentou um aumento do conteúdo de antocianina e sacarose, bem como um aumento da

atividade de enzimas antioxidantes durante a desidratação. Em Myrothamnus flabellifolius houve

uma maior intensidade de aumento do conteúdo de antocianinas e da atividade de enzimas

antioxidantes, comparando-se com Craterostigma wilmsii. Craterostigma wilmsii sobreviveu

somente quando desidratada na luz sem impedimento para enrolar. Myrothamnus flabellifolius

sobreviveu após desidratação na luz com ou sem impedimento do enrolamento das folhas. Ambas

as espécies morreram quando desidratadas no escuro, independente do impedimento de

enrolamento da folha. A morte esteve sempre acompanhada do aumento de perda de eletrólitos.

Os autores concluíram que a falta de luz, preferencialmente ao tratamento de restrição ao

enrolamento, foi a causa primária de danos à membrana nas duas primeiras espécies. Segundo os

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autores, isto poderia ser explicado pela existência de genes regulados pela luz, e que pelo menos

parte dos genes responsáveis pela proteção contra a dessecação nestas homeoclorófilas requerem

luz, em combinação com a falta de água, para sua transcrição/regulação.

Watkins e colaboradores (2007) evidenciaram a ocorrência da tolerância a dessecação na

fase gametofítica de diferentes pteridófitas tropicais, o que contribuiria para a diferenciação da

capacidade de colonização de ambientes mais secos pelas diferentes espécies. Foi verificado que

a recuperação foi mais intimamente relacionada a taxa de desidratação do que ao conteúdo final

de água alcançado ou ao tamanho do gametófito. Dentre as espécies estudadas, a maioria com a

forma de vida terrestre além de duas epífitas, as de ambientes mais xéricos, no caso representado

pelas epífitas neste estudo, exibiram maior grau de tolerância a dessecação, do que as de

ambientes mais mésicos. Os autores sugeriram também que gametófitos com morfologias mais

complexas poderiam reter mais água permitindo a extensão do tempo de permanência no estado

úmido e fotossintetizante com a proliferação dos talos.

Heber (2008) apresentou estudos com os líquenes Cladonia rangiformis (associado a alga

verde como fotobionte; de solo calcáreo exposto ao sol), Parmelia sulcata (cloro-liquen, de casca

de árvores), e Peltigera neckeri (ciano-liquen, associado a cianobacteria, de locais sombreados

sob árvores, que não possui o mecanismo de dissipação de energia dependente de zeaxantina),

todos de Würzburg (Alemanha) e proximidades. Os talos coletados foram inicialmente

aclimatados ao escuro no estado hidratado por tempos prolongados, desde várias horas até poucos

dias, objetivando a minimização ou eliminação de zeaxantina por meio de sua conversão para

violaxantina. Em seguida foram desidratados e reidratados duas vezes, sequencialmente, a

primeira no escuro ou próximo do escuro e a segunda na luz, acompanhadas ou não da presença

de outras condições como inibidores químicos, variação de temperatura e da velocidade de

desidratação. A dessecação induziu a extinção da fluorescência, podendo ser mais acentuada na

luz do que no escuro, dependendo da espécie, ou indiferente. O uso de inibidores como nigericina

e ditiotreitol não impediu a extinção da fluorescência induzida pela dessecação, não podendo ser

explicada por mecanismos de dissipação de energia dependentes de zeaxantina. Glutaraldeído,

por sua vez, inibiu a ativação de mecanismos de dissipação de energia. Além disso, o aumento da

fluorescência foi induzido pelo aumento de temperatura em talos dessecados, podendo ser maior

na luz do que no escuro, dependendo da espécie, ou indiferente. De acordo com o autor, líquenes

respondem a luz forte mesmo quando dessecados. Talos dessecados no escuro mostraram

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evidências de acúmulo de extintores de energia com diminuição progressiva da fluorescência

durante curtos períodos de iluminação de alta intensidade (20 segundos sob 11.000 µmol fótons

m-2s-1), sendo reversível apenas parcialmente no escuro. Em talos dessecados na luz, dependendo

da espécie, não ocorre acúmulo de extintores, ou ocorre muito pouco, mas um aumento do nível

de fluorescência dependente da luz, o que revela separação de cargas seguida por redução da

quinona aceptora (QA) no centro de reação do fostossistema II (FSII). Esta redução de QA se

mostra como um aumento reversível da fluorescência. Uma desidratação rápida resultou em

menor extinção de fluorescência do que uma desidratação lenta. Quando exposto a luz (por 25

minutos sob 11.000 µmol fótons m-2s-1) no estado dessecado, os talos que foram desidratados

rapidamente apresentaram uma maior perda irreversível de fluorescência do que os desidratados

lentamente. A perda irreversível de fluorescência indicaria a indução de danos por radicais livres

ao aparato fotossintético. O escuro reverteu apenas uma pequena parte da perda de fluorescência

indicando alguma reversibilidade da formação de extintores. A hidratação aumentou a

fluorescência sob inativação da dissipação de energia induzida pela dessecação. A recuperação do

aumento da fluorescência foi menor nas amostras desidratadas rapidamente. A perda de

separação de cargas (indicada pela diminuição de Fv/Fm) induzida pela luz, indica danos aos

centros de reação do FSII.

Quando o experimento acima foi realizado sob nitrogênio, não em

ar, a perda de fluorescência é bastante diminuída, indicando que a ativação de oxigênio é um

importante aspecto do dano induzido pela luz, mas não o único. O autor concluiu que a falta de

água seria suficiente para a alteração da conformação dos complexos proteína-pigmentos das

membranas dos tilacóides, que também respondem à luz permitindo maior flexibilidade na

regulação da extinção da fluorescência. Desta maneira, mudanças conformacionais do complexo

proteína-clorofila induzido pela dessecação permitiria a transferência de energia da clorofila para

carotenóides ligados facilitando a dissipação de energia em uma forma denominada ultra-rápida.

Com estes resultados, o autor postulou a existência de mais de um mecanismo de fotoproteção no

estado dessecado em líquenes, além da dissipação de energia dependente de zeaxantina (HEBER,

2008).

De acordo com Fernández-Marín et al. (2009), a desidratação no escuro de folhas

destacadas de Ceterach officinarum, uma pteridófita tolerante à dessecação, resulta na intensa

diminuição da eficiência fotoquímica máxima do FSII, bem como na formação de zeaxantina (Z)

a partir de violaxantina de-epoxidase, sendo estes processos revertidos durante a reidratação.

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Neste estudo, foram obtidas evidências, por meio de uso de inibidores químicos, de que a

formação de zeaxantina no escuro poderia ser um processo independente do gradiente de pH

transmembrana do interior dos tilacóides. Além disso, os autores verificaram que a formação de

zeaxantina durante a desidratação de folhas destacadas no escuro também ocorre em plantas não

tolerantes à dessecação, o que poderia representar um mecanismo de proteção de clorofilas e

facilitador de aclimatação sob condições de reidratação. Como a formação de zeaxantina é

descrita em literatura como um processo tipicamente dependente de luz (DEMMIG-ADAMS,

1990; DEMMIG-ADAMS; ADAMS, 1996), a indução deste processo somente pela desidratação

durante a noite poderia ser interpretada, segundo os autores, como um mecanismo antecipatório

de prevenção de danos contra a luz nos primeiros horários do período da manhã. Neste sentido,

os autores propõem que a indução do ciclo das xantofilas poderia ocorrer por promotores

alternativos diferentes da luz, sugerindo a existência de uma sinalização cruzada entre

mecanismos de sensoriamento de luz com os de sensoriamento de outros fatores potenciais de

estresse. Desta forma, o sinal ambiental que iniciaria a reposta de proteção não seria o fator

estressante promovido pela intensa radiação em si, mas o modulador de sua significância

fisiológica representado pela disponibilidade de água no tecido. Este estudo é o primeiro a

demonstrar a completa operação do ciclo das xantofilas sob condição de escuro em uma planta

vascular intacta.

Farrant e colaboradores (2009) evidenciaram a influência da sazonalidade na aquisição de

mecanismos de proteção durante a desidratação de Mohria caffrorum, uma Schizaeaceae da

África do sul que ocorre em ambientes parcial ou totalmente expostos de margens de florestas.

Plantas coletadas na estação seca apresentaram capacidade de recuperação de seu conteúdo

interno de água após a reidratação com pouca perda de eletrólitos, indicando preservação de

membranas durante a dessecação, diferentemente das plantas coletadas na estação chuvosa que

não reidrataram mais do que 20%. Além disso, as superfícies abaxiais das frondes de indivíduos

colhidos na seca estavam cobertas de escamas de coloração laranjada, ausentes desta superfície

nas plantas colhidas na estação chuvosa. Durante o enrolamento das frondes tolerantes à

dessecação colhidas na estação seca, a superfície adaxial foi ocultada, enquanto as escamas da

superfície abaxial mascararam a clorofila contida nestas superfícies. Por outro lado, as frondes

colhidas na estação chuvosa não enrolaram durante a desidratação, não permitindo assim a

prevenção da interação luz-clorofila durante esta fase. Em nível ultra-estrutural de frondes

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tolerante à dessecação, foi observado um alinhamento de inclusões fenólicas na periferia do

vacúolo, tendo sido relacionada à estabilidade estrutural desta estrutura. Também se observou a

vacuolização e o agrupamento de organelas como formas de estabilização mecânica. Os

cloroplastos retiveram sua ultra-estrutura, com presença de plastoglóbulos, e perda de amido. A

eficiência quântica potencial do fotossistema II (Fv/Fm) das frondes tolerantes à dessecação

diminuiu após o conteúdo de água ter diminuído para níveis menores que 70%. Nas frondes

sensíveis à dessecação, que mantiveram valores de Fv/Fm maiores do que o anterior, a

diminuição de Fv/Fm ocorreu somente após o CRA foliar ter diminuído para valores abaixo de

46%, além do qual não recuperaram após a reidratação. Segundo os autores, esta perda de

viabilidade estaria relacionada, provavelmente, a atividade de espécies reativas de oxigênio.

Além disso, observou-se uma alta atividade de enzimas antioxidantes nas frondes tolerantes à

dessecação durante a reidratação comparada com das frondes sensíveis à dessecação. Além disso,

a desidratação das frondes tolerantes à dessecação de M. caffrorum resultou em um aumento na

concentração de várias proteínas e no aparecimento de outras novas proteínas, muitas das quais

estáveis sob alta temperatura, possivelmente tipo LEA e HSP, e que desaparecem na reidratação.

Além disso, também houve aumento dos protetores sacarose, rafinose e ciclitol, bem como da

diminuição dos açúcares redutores frutose e glicose potencialmente danosos. De acordo com os

autores, os mecanismos de proteção apresentados por esta espécie tiveram maior similaridade

com aqueles descritos para angiospermas, do que com plantas pecilohídricas de ordens

taxonômicas mais ancestrais, incluindo outras pteridófitas.

2.1.2 Peciloclorófilas

Hambler (1961) apresentou o primeiro estudo com uma espécie peciloclorófila tolerante à

dessecação, Afrotrilepis pilosa (Cyperaceae) comum de afloramentos rochosos do oeste de

África. Foi relatado que as folhas desta espécie suportaram a perda de mais de 86% de seu

conteúdo de água sem perder a viabilidade. Dentro de 24 horas do início da reidratação, as folhas

de Afrotrilepis pilosa foram capazes de recuperar a coloração verde e a flexibilidade assumindo a

aparência normal de tecidos presumivelmente em atividade metabólica a partir de um estado em

que apresentavam textura rígida e coloração marrom.

Owoseye e Sanford (1972) estudaram aspectos da tolerância à dessecação na espécie

Vellozia schnitzleinia (atualmente Xerophyta schnitzleinia, Velloziaceae) encontrada na região

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oeste da África. Foi verificada a perda dos cloroplastos com a desidratação, e a rápida

recuperação desta organela nos mesmos tecidos foliares subseqüentemente após a reidratação. Os

autores reconheceram que a persistência das folhas após um ciclo completo de desidratação –

reidratação significaria uma vantagem em poder continuar o crescimento após a reidratação sem a

perda de material estrutural e de tempo de aproveitamento dos curtos períodos de disponibilidade

de água.

Gaff e Churchill (1976) caracterizaram a peciloclorofilia em Borya nitida (Liliaceae),

uma espécie australiana de terrenos arenosos e afloramentos rochosos. Em seu estudo, foi

evidenciada a presença de mecanismos de evitância à desidratação que seriam necessários para a

ativação dos mecanismos de preparação para a tolerância à dessecação. Durante o processo de

desidratação, a fase de perda da clorofila foi caracterizada dentro de um período curto de tempo,

de até 24 horas.

Meguro et al. (1977) observaram o andamento diário da transpiração, balanço de carbono

e conteúdo de clorofila durante os processos de desidratação e reidratação de tecidos foliares da

espécie brasileira Xerophyta plicata (Velloziaceae atualmente denominada Nanuza plicata).

Durante a desidratação, houve a perda de aproximadamente 90% de água do tecido. A

desidratação foi acompanhada da perda completa de clorofilas, que tornou a se recuperar após a

reidratação. A maior capacidade de recuperação do balanço positivo de carbono ocorreu quando

as folhas foram desidratadas sob umidade relativa de 56%. Sob condição de déficit hídrico

moderado, foi evidenciada uma capacidade relativamente alta de evitar a desidratação pela

regulação estomática, comportando-se como uma homeohídrica típica economizadora de água.

Com o progresso da desidratação, foi evidenciada à tolerância à dessecação da espécie com a

capacidade de recuperação após o dessecamento protoplasmático.

Hetherington e Smillie (1982) verificaram na peciloclorófila Borya nitida, uma espécie

australiana, a perda completa de clorofila durante o processo de desidratação e posterior

recuperação de seu conteúdo com a reidratação. Os autores verificaram que a perda de clorofila

de cloroplastos isolados foi acompanhada por uma estimulação da atividade dos fotossistemas II

e uma diminuição gradual da transferência de elétrons mediada pelos fotossistemas I, até a perda

completa dos fotossistemas com o avanço de perda de clorofila. Após a reidratação e subseqüente

recuperação das clorofilas, foram obtidas evidências de que a atividade do fotossistema I,

aparentemente, recuperou mais rápidamente do que o fotossistema II.

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Tuba e colaboradores (1993a) estudaram folhas destacadas de Xerophyta scabrida

colhidas no estado dessecado em populações naturais da Tanzânia. De acordo com o estudo, as

folhas iniciaram prontamente a absorção de água depois de colocadas verticalmente em frasco

com o líquido. A água de acondicionamento foi mantida oxigenada com auxílio de bomba de

aquário, bem como mantida com temperatura em torno de 23°C com um sistema de resfriamento.

Para a realização dos experimentos, as folhas foram mantidas sob uma DFFF de 1200 µmol m-2s-1

com lâmpada halógena. O máximo conteúdo de água foi atingido aproximadamente 12 horas do

início da reidratação, tendo o mesmo período correspondido ao aumento máximo da área foliar

específica. As folhas dessecadas apresentaram 72% menos carotenóides do que após a

recuperação. Após 8 horas de reidratação, antes que a hidratação fosse completa, houve o início

do acúmulo de clorofilas a partir de valores nulos, bem como de carotenóides que voltaram a se

acumular a partir dos conteúdos mínimos observados no estado dessecado. Após 72 horas de

reidratação não houve mais mudanças no conteúdo de clorofilas. A emissão de fluorescência

somente foi detectada após o início do acúmulo de clorofila. O aumento do conteúdo de clorofila

resultou na diminuição da razão F690/F735 de fluorescência máxima (Fm) e fluorescência em

equilíbrio dinâmico (Fs). A completa perda de clorofila e dos sinais de fluorescência no estado

dessecado e nas primeiras 8 horas após reidratação, bem como o re-acúmulo de clorofila e dos

sinais apropriados de fluorescência, foram evidências da natureza peciloclorófila e da tolerância a

dessecação em X. scabrida. Os autores sugerem que a preservação de carotenóides no estado

dessecado de X. scabrida pode ser importante para a fase de reorganização dos cloroplastos e de

seu aparato fotossintético durante a reidratação.